Храм святых апостолов Петра и Павла в Калуге является одним из старейших в городе. Уже в описи 1626 года, составленной писцом Плещеевым, среди 11 калужских церквей упоминается церковь "Верховных апостолов Петра и Павла" с двумя приделами: Борисоглебским и Георгиевским, описанная как "деревянная, клетцкая, о трех верхах".

Она находилась в старом остроге. В описи 1685 года упоминается церковь Параскевы Пятницы с двумя верхами, расположенная на площади. Эта деревянная церковь стояла рядом с Георгиевской церковью, на месте бывшей Петропавловской церкви.

Деревянное здание неоднократно подвергалось пожарам. Известно, что между 1713 и 1715 годами на место сгоревшего храма Параскевы Пятницы был перенесен деревянный храм св. Георгия с Воробьевки.

В 1745 году на месте деревянного храма посадский человек, чье имя не сохранилось, построил каменный храм, который простоял до 1780 года на старой площади возле городской крепости. По генеральному плану Калуги он должен был быть перенесен на новое место.

В 1780 году за северной границей Калуги, ближе к Лаврентьевскому монастырю, было создано общее кладбище. До этого прихожане хоронили своих близких на приходских кладбищах или в четырех специально отведенных местах. В 1780 году храм Параскевы Пятницы был перенесен на главную аллею нового кладбища.

В 1781 году, после завершения восстановительных работ, кладбищенский храм был освящен по благословению Московского митрополита Платона. Главный престол храма посвящен святым апостолам Петру и Павлу, а придел, святой великомученице Параскеве Пятнице, икона которой была перенесена из прежнего храма.

Каменный храм выполнен в "итальянском стиле": одноглавый четверик с фасадами, украшенными аркадами и пилястрами, трапезной и колокольней на одной оси. Во второй половине XIX века к колокольне с северной и южной сторон были добавлены небольшие одноэтажные пристройки. В 1877 году на средства Ивана Иосифовича Жураковского был устроен и освящен придел во имя Собора Предтечи и Крестителя Господня Иоанна. Жураковский долго служил в почтовом ведомстве в Калуге и Сибири и решил устроить престол в честь своего небесного покровителя.

При церкви находилась Пятницкая богадельня, основанная в 1793 году. В 1842 году она была перестроена, добавлен второй этаж и надворные службы. В 1850 году в ней проживало 120 человек: мужчины на нижнем этаже, женщины на верхнем. Богадельня содержалась на доходы купеческого общества. Рядом была открыта столовая для бесплатных обедов и амбулаторный прием больных.

Клир обычно состоял из двух священников, диакона и двух псаломщиков. Известны протоиерей Иоанн Левшин, иерей Гавриил Ливановский, протоиерей Никита Рождественский и священник Алексей Никольский.

В 1929 году храм был закрыт, в его здании разместили склады, а с 1960 года оно использовалось как мастерская по производству гробов и сушке древесины.

В декабре 1941 года, в последний месяц оккупации Калуги, в храме были расстреляны сотни мирных жителей, о чем свидетельствуют очевидцы.

28 августа 1990 года, в день Успения Пресвятой Богородицы, у входа в храм был отслужен первый молебен, хотя само помещение еще не было пригодно для служб.

6 июня 1992 года архиепископ Калужский и Боровский Климент торжественно освятил храм.