Все началось с того, что 1 августа 1926 года по инициативе Н.Ф. Эрна в квартире князя Я.К. Туманова состоялось собрание русских православных христиан, проживающих в Асунсьоне и провинциях Парагвая. На этом собрании было решено, что необходимо создать православную церковь в Асунсьоне.

Митрополиту Евлогию сообщили, что русская община в Асунсьоне, численность которой на тот момент составляла 98 человек, провела собрание и выбрала комитет для изучения финансовых возможностей приглашения священника и строительства хотя бы небольшой церкви.

5 сентября 1927 года часть русской общины в Асунсьоне, возглавляемая церковным комитетом, торжественно встретила архимандрита Пахомия, первого настоятеля нового прихода. В помещении временной церкви, расположенной в бывшем «русском доме», был проведен благодарственный молебен, после чего все собрались на чаепитие. 11 сентября состоялась первая Божественная литургия.

Церковь была построена по проекту капитана Георгия Леонидовича Шмагайлова, талантливого военного инженера, эмигрировавшего в Парагвай. В Российской империи он занимался строительством Гродненской крепости, последней перед Первой мировой войной.

Летопись прихода отмечает, что на богослужениях обычно присутствовало 15-20 человек. Праздничные службы и панихиды по Государю Императору и его семье, генералу Врангелю привлекали почти всех православных русских, проживающих в Асунсьоне.

В 1978 году русская газета сообщала, что русские в Асунсьоне пользуются благосклонным отношением со стороны правительства во главе с президентом республики генералом Альфредо Стресснером. На отпевании полковника Андреева и майора Корсакова в церкви присутствовали президент и все министры, а воинские части держали почетный караул у гроба.

Сегодня состав прихода стал интернациональным: среди прихожан есть русские, украинцы, белорусы, греки, а на клиросе поет женщина из Македонии. В гости приходят болгары и сербы, а также есть этнические парагвайцы.