Tout a commencé le 1er août 1926, lorsque, à l'initiative de N.F. Erna, une réunion des chrétiens orthodoxes russes vivant à Asunción et dans les provinces du Paraguay s'est tenue dans l'appartement du prince Y.K. Toumanov. Lors de cette réunion, il a été décidé qu'il était nécessaire de créer une église orthodoxe à Asunción.

Le métropolite Evlogy a été informé que la communauté russe à Asunción, qui comptait alors 98 personnes, avait tenu une réunion et élu un comité pour étudier les possibilités financières d'inviter un prêtre et de construire au moins une petite église.

Le 5 septembre 1927, une partie de la communauté russe à Asunción, dirigée par le comité d'église, a solennellement accueilli l'archimandrite Pachomius, premier recteur de la nouvelle paroisse. Dans le local de l'église temporaire, situé dans l'ancienne "maison russe", un service de remerciement a été célébré, après quoi tout le monde s'est réuni pour un goûter. Le 11 septembre a eu lieu la première Divine Liturgie.

L'église a été construite selon le projet du capitaine Georgy Leonidovich Shmagaïlov, un ingénieur militaire talentueux émigré au Paraguay. Dans l'Empire russe, il avait participé à la construction de la forteresse de Grodno, la dernière avant la Première Guerre mondiale.

Les chroniques de la paroisse notent qu'en général, 15 à 20 personnes assistaient aux services. Les offices festifs et les panikhides pour Sa Majesté l'Empereur et sa famille, ainsi que pour le général Wrangel, attiraient presque tous les Russes orthodoxes vivant à Asunción.

En 1978, un journal russe rapportait que les Russes à Asunción bénéficiaient d'une bienveillance de la part du gouvernement dirigé par le président de la république, le général Alfredo Stroessner. Lors des funérailles du colonel Andreyev et du major Korsakov, le président et tous les ministres étaient présents, et les unités militaires rendaient les honneurs au cercueil.

Aujourd'hui, la composition de la paroisse est devenue internationale : parmi les fidèles, il y a des Russes, des Ukrainiens, des Biélorusses, des Grecs, et une femme de Macédoine chante au chœur. Des Bulgares et des Serbes viennent en visite, ainsi que des Paraguayens d'origine ethnique.