Todo comenzó el 1 de agosto de 1926, cuando, por iniciativa de N.F. Erna, se llevó a cabo una reunión de cristianos ortodoxos rusos que residían en Asunción y las provincias de Paraguay en el apartamento del príncipe Y.K. Tumanov. En esta reunión se decidió que era necesario crear una iglesia ortodoxa en Asunción.

Se informó al Metropolitano Evlogio que la comunidad rusa en Asunción, que en ese momento contaba con 98 personas, había celebrado una reunión y elegido un comité para estudiar las posibilidades financieras de invitar a un sacerdote y construir al menos una pequeña iglesia.

El 5 de septiembre de 1927, parte de la comunidad rusa en Asunción, encabezada por el comité de la iglesia, recibió solemnemente al archimandrita Pahomio, el primer párroco de la nueva parroquia. En el local de la iglesia temporal, ubicada en la antigua "casa rusa", se celebró un molieben de acción de gracias, tras el cual todos se reunieron para un té. El 11 de septiembre se celebró la primera Divina Liturgia.

La iglesia fue construida según el proyecto del capitán Georgiy Leonidovich Shmagaïlov, un talentoso ingeniero militar que emigró a Paraguay. En el Imperio Ruso, se ocupó de la construcción de la fortaleza de Grodno, la última antes de la Primera Guerra Mundial.

Las crónicas de la parroquia indican que en los servicios religiosos solían asistir de 15 a 20 personas. Los servicios festivos y los panijidas por el Soberano Emperador y su familia, así como por el general Wrangel, atraían a casi todos los rusos ortodoxos que residían en Asunción.

En 1978, un periódico ruso informó que los rusos en Asunción gozaban de la benevolencia del gobierno encabezado por el presidente de la república, el general Alfredo Stroessner. En el funeral del coronel Andreev y el mayor Korsakov, estuvieron presentes el presidente y todos los ministros, y las tropas mantenían una guardia de honor junto al ataúd.

Hoy en día, la composición de la parroquia se ha vuelto internacional: entre los feligreses hay rusos, ucranianos, bielorrusos, griegos, y en el coro canta una mujer de Macedonia. También vienen búlgaros y serbios, así como paraguayos étnicos.