На востоке от Троицкого собора расположена Покровская шатровая церковь. Она была построена на основе небольшого домового великокняжеского Троицкого храма, который имел высокий подклет с глубокими сводчатыми подвалами. Как и другие храмы Александровской слободы начала XVI века, церковь была возведена из кирпича и белого камня. Приземистый кирпичный шатер, считающийся прообразом всех последующих шатровых храмов, был покрыт черепицей. Алтарь и шатер расписали в 70-е годы XVI века, и часть фресок сохранилась до наших дней. Входные белокаменные порталы украшала изящная резьба. К храму примыкали дворцовые палаты с подвалами. В 1680 году, когда приходская Троицкая церковь осталась без священнослужителей, богослужения в ней прекратились. По указу Царя Феодора Алексеевича и благословению Патриарха Иоакима, церковь была передана Успенскому девичьему монастырю с распоряжением расширить алтарь, построить придел в честь великомученика Феодора Стратилата и теплую трапезную. В 1680-1681 годах в монастыре и Троицкой церкви велись масштабные строительные работы, на которые Царь выделил не менее 700 рублей из казны. Работами руководили подьячие из Москвы, а также трубники Большого дворца и другие мастера. С июня 1681 года строительством Успенского девичьего монастыря занимался дьяк Семен Кудрявцев из Троице-Сергиева монастыря.

На строительстве трудилось множество мастеров: каменщики и плотники из Москвы, Троицкого Сергиева монастыря, Ярославля, Суздаля и других мест. Посадские жители Александрова и окрестностей добывали белый и бутовый камень, производили известь и кирпич. К трапезной части храма пристроили белокаменные лестницы с крыльцами, шатровое крыльцо с юга и крыльцо с проходными сенями с севера, а также третье крыльцо под колокольней с запада. Кровли до начала XIX века были покрыты тесом, окна имели слюдяные вставки, а на первом этаже стояли кованые решетки. Три дубовых креста на церкви были обиты железом, пол в трапезной части выложили дубовым кирпичом и натерли воском. Для отопления установили три печи, украшенные белыми и зелеными изразцами.

С запада была пристроена каменная колокольня, характерная для XVII века, с четырьмя ярусами и восьмигранником звона с шатровым верхом. На колокольне разместили 9 колоколов и часы, названные «боевыми русскими железными часами», которые отсчитывали время по восходу и заходу солнца. При колокольне находилась келья для монахинь-часовщиц. В нижнем этаже под церковью располагались трапезная, поварня и хлебная, а также кельи для монахинь.

После перестройки 1682 года церковь была переосвящена в честь Покрова Пресвятой Богородицы. В приделе разместилась ризница, так как в честь великомученика Феодора Стратилата был освящен отдельный храм. Архимандрит Леонид Кавелин, описывая Успенский монастырь в конце XIX века, отмечал, что Покровская церковь служила зимней для ежедневных служб монахинь, благодаря удобной трапезной. Для удобства пожилой игумении и монахинь был построен деревянный крытый переход, соединяющий церковь с игуменским домом.

С XVIII века до начала XX века в Покровской церкви неоднократно проводились ремонтные работы и обновлялись иконостасы. В 60-е годы XIX века стены трапезной части были украшены живописью. В марте 1922 года изъяли драгоценные оклады и ризы с икон для помощи голодающим, а в апреле наиболее ценные ризы, басменные рамки и иконы XVII-XVIII веков передали в музейные фонды. В начале 1923 года Покровская церковь, как и другие храмы монастыря, была закрыта. Сейчас в храме находится постоянная экспозиция музея «Александровская Слобода».