Старое Глазковское предместье, хотя и моложе Иркутска, известно с конца XVII века. Некоторые считают, что Иркутск начинался именно здесь, вспоминая зимовье на Дьячем острове. Однако до начала XIX века, когда был создан сухопутный Кругоморский тракт, предместье оставалось малозаселённым и небогатым, относясь к приходу Троицкой церкви за Ангарой, что затрудняло доступ к ней в межсезонье. В начале XIX века жители Глазковского предместья пожелали построить собственный храм. В 1811 году иркутский купец Н.С. Чупалов предложил построить каменную церковь во имя Св. Николая в д. Могилево, но его инициатива не была реализована, и Глазково оставалось без церкви ещё полвека.

14 ноября 1857 года жители предместья обратились к Иркутскому и Нерчинскому Епископу Евсевию с просьбой о строительстве каменной церкви. Староста Троицкой церкви Я.С. Малков приобрёл участок в центре предместья, подготовил материалы и взял на себя расходы на строительство, включая дом для священника. Жители просили благословения на строительство однопрестольного храма с деревянной колокольней во имя святителей Николая и Иннокентия, с организацией кладбища. 8 декабря того же года Евсевий дал согласие на строительство, указав на необходимость согласования плана с губернской строительной комиссией и архитектором.

Весной 1858 года согласования были получены, и 27 апреля церковь была заложена. Перед этим состоялась литургия и крестный ход. Важность события подчеркивалась участием высокопоставленных лиц. Храм был построен за полтора года.

18 сентября 1859 года было сообщено о завершении строительства и готовности храма к освящению. 20 сентября храм был освящён Евсевием. Строительство обошлось Я.С. Малкову в 10 тыс. руб., а на утварь и книги поступило ещё 2 тыс. руб. от благотворителей. Церковь была построена в стиле классицизма с кирпичными стенами и скромным декором.

Через четыре года, 16 июня 1863 года, началось строительство придела во имя Успения Божьей Матери на средства И.С. Могилева. Освящение состоялось 28 апреля 1866 года. Придел нарушил симметрию здания, но имел отдельный вход и полукруглую апсиду. В дальнейшем в храме проводился только текущий ремонт.

В 1883 году храм был украшен изнутри, и пробита арка, объединившая оба храма. Работы стоили 1 200 руб., финансировались прихожанами и субсидией. Перед Первой мировой войной планировалось расширение храма, но война и последующие события помешали этому.

Политика атеизма и экономические трудности привели к упадку церкви. В 1932 году церковное имущество было разграблено, а в 1933 году сняты колокола. В 1934 году церковь закрыли, здание передали под клуб, а затем кинотеатр «Заря». В 1979 году кинотеатр закрыли, и здание забросили.

В 1990 году здание признали памятником, а в 1994 году началась его реставрация. В 1997 году здание вернули Иркутской патриархии, и начались археологические работы. В 2000 году было решено построить новый храм на том же месте. В 2001 году началось строительство, завершённое в 2003 году.

Новое здание соответствует оригиналу, но с цокольным этажом и световой главкой. Колокольню украсили новые колокола. В храме установлены современные коммуникации и отопление. В 2003 году состоялось освящение всех трёх приделов храма.