Кирилловская часовня представляет собой небольшое кубическое здание, увенчанное сферическим куполом с четырехконечным крестом. Вход в часовню украшен резным перспективным порталом, характерным для русского зодчества XVII века. Позднее пристроенный портик с колоннами в сочетании с куполом придают строению черты русского ампира.

В западной стене часовни, справа от входа, установлена каменная плита с рельефным декором и текстом, сообщающим о захоронении здесь в 1731 году астраханского губернатора генерал-майора фон Менгдена. Здесь же покоится игумен Кирилл, основатель и настоятель Троицкого собора, первого православного монастыря в Астрахани.

Игумен Кирилл скончался в 1576 году и был похоронен в Троицком монастыре, но позже его перезахоронили у собора и на этом месте возвели деревянную часовню. По преданию, это произошло после того, как преподобный совершил чудо, спасая Астрахань от пожара. В Астраханском сборнике, где опубликована "Рукопись Никифора Туркина", описано, как жена воеводы видела преподобного Кирилла на гробе, осеняющего огонь крестом, после чего пламя погасло и пожар прекратился. Узнав об этом, люди построили часовню в его честь.

Вход в деревянную часовню изначально сделали с восточной стороны, что считалось каноническим нарушением. К середине XVII века часовня обветшала, и в 1677 году на ее месте построили каменную, с входом с западной стороны.

В начале XIX века в кремле разместился военный гарнизон, началось строительство зданий в классическом стиле. Кирилловская часовня была отреставрирована и получила портик с четырьмя дорическими колоннами.

В советское время часовня лишилась росписи сводов и долгое время использовалась кремлевским гарнизоном для армейских нужд. В 70-е годы, после реставрации кремля, в часовне открыли сувенирный магазин.

В 1992 году часовня была возвращена церкви.