La capilla de Cirilo es un pequeño edificio cúbico, coronado con una cúpula esférica y una cruz de cuatro brazos. La entrada de la capilla está adornada con un portal tallado en perspectiva, característico de la arquitectura rusa del siglo XVII. Posteriormente, un pórtico añadido con columnas, combinado con la cúpula, le da al edificio rasgos del estilo ruso del imperio.

En la pared occidental de la capilla, a la derecha de la entrada, se encuentra una losa de piedra con decoración en relieve y un texto que informa sobre el entierro aquí en 1731 del gobernador de Astracán, el general mayor von Mengden. También descansa aquí el igumen Cirilo, fundador y superior de la catedral de la Trinidad, el primer monasterio ortodoxo en Astracán.

El igumen Cirilo falleció en 1576 y fue enterrado en el monasterio de la Trinidad, pero más tarde fue reenterrado cerca de la catedral y en este lugar se erigió una capilla de madera. Según la tradición, esto ocurrió después de que el santo realizara un milagro, salvando a Astracán de un incendio. En la recopilación de Astracán, donde se publicó el "Manuscrito de Nikifor Turkin", se describe cómo la esposa del voivoda vio al santo Cirilo sobre la tumba, bendiciendo el fuego con la cruz, después de lo cual las llamas se apagaron y el incendio cesó. Al enterarse de esto, la gente construyó una capilla en su honor.

La entrada a la capilla de madera se hizo originalmente desde el lado oriental, lo que se consideraba una violación canónica. A mediados del siglo XVII, la capilla se había deteriorado, y en 1677 se construyó una de piedra en su lugar, con entrada desde el lado occidental.

A principios del siglo XIX, el Kremlin albergó una guarnición militar, y comenzó la construcción de edificios en estilo clásico. La capilla de Cirilo fue restaurada y recibió un pórtico con cuatro columnas dóricas.

En la época soviética, la capilla perdió la pintura de sus bóvedas y fue utilizada durante mucho tiempo por la guarnición del Kremlin para necesidades militares. En los años 70, tras la restauración del Kremlin, se abrió una tienda de souvenirs en la capilla.

En 1992, la capilla fue devuelta a la iglesia.