La chapelle de Kirill est un petit bâtiment cubique surmonté d'un dôme sphérique avec une croix à quatre branches. L'entrée de la chapelle est ornée d'un portail en relief, caractéristique de l'architecture russe du XVIIe siècle. Plus tard, un portique avec des colonnes a été ajouté, combiné avec le dôme, donnant au bâtiment des traits de l'Empire russe.

Sur le mur occidental de la chapelle, à droite de l'entrée, se trouve une plaque en pierre avec un décor en relief et un texte annonçant l'inhumation ici en 1731 du gouverneur d'Astrakhan, le général-major von Mengden. Ici repose également l'igoumène Kirill, fondateur et supérieur de la cathédrale de la Trinité, le premier monastère orthodoxe d'Astrakhan.

L'igoumène Kirill est décédé en 1576 et a été enterré dans le monastère de la Trinité, mais plus tard, il a été réinhumé près de la cathédrale et une chapelle en bois a été érigée à cet endroit. Selon la légende, cela s'est produit après que le saint a accompli un miracle en sauvant Astrakhan d'un incendie. Dans le recueil d'Astrakhan, où est publiée la "Manuscrit de Nikifor Turkin", il est décrit comment la femme du voïvode a vu le saint Kirill sur le cercueil, protégeant le feu avec une croix, après quoi les flammes se sont éteintes et l'incendie a cessé. Ayant appris cela, les gens ont construit une chapelle en son honneur.

L'entrée de la chapelle en bois était initialement située du côté est, ce qui était considéré comme une violation canonique. À la mi-XVIIe siècle, la chapelle était en ruine, et en 1677, une chapelle en pierre a été construite à sa place, avec une entrée du côté ouest.

Au début du XIXe siècle, un garnison militaire s'est installé dans le Kremlin, et la construction de bâtiments dans le style classique a commencé. La chapelle de Kirill a été restaurée et a reçu un portique avec quatre colonnes dorique.

À l'époque soviétique, la chapelle a perdu sa peinture de plafond et a été utilisée pendant longtemps par la garnison du Kremlin à des fins militaires. Dans les années 70, après la restauration du Kremlin, un magasin de souvenirs a ouvert dans la chapelle.

En 1992, la chapelle a été restituée à l'Église.