Die Kirill-Kapelle ist ein kleines kubisches Gebäude, gekrönt von einer sphärischen Kuppel mit einem vierarmigen Kreuz. Der Eingang zur Kapelle ist mit einem geschnitzten perspektivischen Portal geschmückt, das typisch für die russische Architektur des 17. Jahrhunderts ist. Später wurde ein Portikus mit Säulen hinzugefügt, der zusammen mit der Kuppel dem Bauwerk Züge des russischen Empire verleiht.

In der westlichen Wand der Kapelle, rechts vom Eingang, befindet sich ein Steinplatte mit reliefartigem Dekor und einem Text, der über die Beisetzung des Astrachaner Gouverneurs Generalmajor von Mengden im Jahr 1731 informiert. Hier ruht auch der Abt Kirill, Gründer und Leiter der Dreifaltigkeitskathedrale, des ersten orthodoxen Klosters in Astrachan.

Abt Kirill starb 1576 und wurde im Dreifaltigkeitskloster beigesetzt, aber später wurde er an der Kathedrale umgebettet und an dieser Stelle wurde eine hölzerne Kapelle errichtet. Der Legende nach geschah dies, nachdem der Heilige ein Wunder vollbracht hatte, indem er Astrachan vor einem Feuer rettete. Im Astrachaner Sammelwerk, in dem das „Manuskript von Nikifor Turkin“ veröffentlicht wurde, wird beschrieben, wie die Frau des Woiwoden den heiligen Kirill auf dem Grab sah, wie er das Feuer mit einem Kreuz segnete, woraufhin die Flammen erloschen und das Feuer aufhörte. Als die Menschen davon erfuhren, bauten sie zu seinen Ehren eine Kapelle.

Der Eingang zur hölzernen Kapelle wurde ursprünglich von der Ostseite gestaltet, was als kanonische Verletzung galt. Bis zur Mitte des 17. Jahrhunderts war die Kapelle baufällig, und 1677 wurde an ihrer Stelle eine steinerne Kapelle mit einem Eingang von der Westseite errichtet.

Zu Beginn des 19. Jahrhunderts wurde im Kreml eine Militärgarnison stationiert, und der Bau von Gebäuden im klassischen Stil begann. Die Kirill-Kapelle wurde restauriert und erhielt einen Portikus mit vier dorischen Säulen.

In der Sowjetzeit verlor die Kapelle ihre Deckenmalerei und wurde lange Zeit vom Kreml-Garnison für militärische Zwecke genutzt. In den 70er Jahren, nach der Restaurierung des Kremls, wurde in der Kapelle ein Souvenirladen eröffnet.

Im Jahr 1992 wurde die Kapelle der Kirche zurückgegeben.