Le monastère masculin Ioanno-Bogoslovski a été fondé en 1462-1463 par le saint Ion, évêque de Perm, dans la région de Tcherdyn, qui est devenue plus tard une partie du gouvernement de Perm, près de l'endroit où la ville de Tcherdyn a été fondée.

Depuis sa fondation, le monastère était sous la protection des princes de Grande-Perm, qui lui ont fait don de vastes terres. Après que les princes de Grande-Perm ont été renversés et expulsés de Perm la Grande, le monastère a reçu le soutien du Tsar de toutes les Russies, Ivan IV le Terrible. Des privilèges spéciaux ont été accordés au monastère : par un décret royal, il était interdit aux gouverneurs de juger la communauté monastique et d'opprimer les paysans du monastère. Ces privilèges ont été confirmés par le tsar Michel Fiodorovitch en 1623.

Le premier inventaire détaillé du monastère et de ses possessions a été établi en 1623. À cette époque, le monastère possédait 6 villages et une cour dans le village de Kolchug, ainsi que de vastes zones de pêche.

Le monastère Bogoslovski était connu bien au-delà de Perm la Grande. Aux XVIIe et XVIIIe siècles, des dons au monastère provenaient non seulement des habitants de Tcherdyn, Solikamsk et Ousol, mais aussi de Viatka, Veliki Oustyug, Verkhotourye et Solvychegodsk. En 1697, la princesse E. Dashkova a fait don au monastère de l'icône de la Vierge de Kazan. En 1718, une nouvelle église en pierre à deux autels a été construite au monastère. En 1764, Catherine II a mené une réforme ecclésiastique, entraînant la fermeture de nombreux monastères et églises. Le monastère Ioanno-Bogoslovski a également été touché par cette réforme et a été laissé à son propre sort en 1764, ce qui a conduit à son déclin et à sa fermeture en 1784. Les moines ont été transférés dans d'autres monastères, et les biens ont été transférés à la Laure de la Trinité-Saint-Serge. En 1910, l'évêque Palladij de Perm et Solikamsk a reçu une demande des habitants locaux et de la communauté orthodoxe pour la restauration du monastère. Il a soutenu cette demande et l'a envoyée au Saint-Synode à Saint-Pétersbourg. Le 12 novembre 1911, l'évêque Palladij a remis le bâton à la nouvelle abbesse, la moniale Roufina, et le 13 novembre, elle est partie avec sept sœurs de Perm à Tcherdyn.

L'abbesse Roufina a travaillé pendant huit ans à la restauration et à l'aménagement du monastère. En 1914, avec le début de la Première Guerre mondiale, le monastère a activement participé à l'aide au front, collectant des affaires à envoyer et créant un refuge pour les orphelins des soldats tombés au combat. En 1917, 75 enfants se trouvaient dans le refuge.

Avec le début de la révolution en 1917, le monastère a subi des persécutions. L'abbesse Roufina a été arrêtée par les bolcheviks, mais a été rapidement libérée par les forces blanches. En 1919, après le départ des blancs, elle a quitté le monastère avec quatre sœurs et est partie en exil. Quelques mois plus tard, elles sont arrivées à Novonikolaïevsk, où elles ont créé un refuge pour 150 enfants et ont obtenu l'autorisation de fonder la communauté Marfa-Marie. Cependant, cette initiative a échoué, et l'abbesse Roufina, avec deux postulantes, est partie vers l'Extrême-Orient. En juin 1923, elles sont arrivées à Harbin en Mandchourie, où en 1924, elles ont fondé un monastère en l'honneur de l'icône de Tikhvine de la Mère de Dieu, poursuivant la tradition monastique russe à l'étranger.

En 2004, le monastère de Tcherdyn a été rouvert en tant que monastère masculin, et des travaux de restauration y sont actuellement en cours.