Das Kolomenski Heimatmuseum begann seine Tätigkeit am 25. August 1932 im Marinkina-Turm des Kolomensker Kremls. 1936 wurde ihm das Gebäude der Michael-Archangel-Kirche übergeben, das für die Unterbringung einer historischen und heimatkundlichen Ausstellung umgebaut wurde. In den 1930er Jahren wurden die Grundlagen der modernen Kolomensker Archäologie sowie die Traditionen der Durchführung längerer Expeditionen und Forschungen gelegt. Das Museum wurde zum Zentrum der wissenschaftlichen und Bildungsarbeit in der Stadt und ihrer Umgebung.

Im Jahr 2006 stellte die Verwaltung des Stadtbezirks Kolomna dem Museum einen Kaufmannsbesitz aus dem 19. Jahrhundert zur Verfügung, der ein Denkmal von regionaler historischer und kultureller Bedeutung ist. Dies markierte eine neue Etappe in der Geschichte des Museums im Gebiet des Kolomensker Kremls. Die moderne Ausstellung wurde Ende 2011 im Rahmen des Bundeszielprogramms „Kultur Russlands 2006, 2011“ eröffnet und umfasst den Saal „Natur und der alte Mensch“.

Das Museum bietet Gruppen- und Einzelausflüge sowie theatrale und interaktive Programme zu verschiedenen Themen für ein breites Publikum an.