Die Geschichte der Peter-Paul-Kirche ist auf bemerkenswerte Weise mit der Choleraepidemie verbunden, die 1770 in Kolomna und anderen Städten der Moskauer Provinz wütete. Auf Befehl von Kaiserin Katharina II. wurde ab 1771 das Begraben von Verstorbenen in der Nähe von Gemeindekirchen innerhalb der Stadtgrenzen verboten, und die Beisetzungen wurden außerhalb der Stadtgrenzen verlegt. 1775 wurde auf der Rjasan-Straße der Peter-Paul-Friedhof eröffnet. Dank der Bemühungen der Kolomna-Kaufleute wurde hier 1779 eine steinerne Kirche zu Ehren der heiligen Apostel Peter und Paul erbaut. Das Gebäude wurde im Barockstil errichtet, mit einem zweigeschossigen Quader auf einem weißen Sockel, der mit Rustika, Pilastern und prächtigen Fensterrahmungen verziert war. Über dem Gesims erhob sich eine Kuppel mit runden Fenstern und einem Lichttrommel, gekrönt von einer einzigen Zwiebelhaube. 1833 wurde an die Kirche ein kleiner warmer Speisesaal mit einer Kapelle zu Ehren des heiligen Apostels Andreas des Erstberufenen angebaut. Seit der Mitte des 18. Jahrhunderts befand sich neben der Kirche ein steinernes Altersheim für Veteranen. Der Kirche gehörte auch ein zweigeschossiges steinernes Haus, das auf dem Friedhof stand, wo oben der Kirchenwächter und unten die Totengräber untergebracht waren. 1818 stellte der Kaufmann Firs Ivanovich Bocharnikov der Kirche einen Laden zur Verfügung, dessen Einnahmen zur Unterstützung der Geistlichen verwendet wurden. Die Kirche hatte keinen eigenen Klerus, die Gottesdienste wurden abwechselnd von den Kolomna-Pfarrern geleitet. In den 1880er Jahren gab es an der Kirche eine Bruderschaft zu Ehren des Heiligen Nikolaus, die unter der Leitung des Priesters Ioann Fomintsev bedürftigen Schülern der Kolomna-Theologischen Schule half. Der Glockenturm der Kirche wurde 1890 mit Mitteln des Kaufmanns I. I. Shkarin erbaut, und 1891 wurde eine neue Glocke mit einem Gewicht von 701 Pud, gegossen mit Mitteln von V. S. Miljaev, Shkarin, Makeeva und anderen Gemeindemitgliedern, auf ihn gesetzt. Zu Beginn des 20. Jahrhunderts, trotz der Schwierigkeiten, blieb die Kirche aktiv. 1908 wurde eine Umzäunung des Friedhofs mit drei steinernen Kapellen, einem Tor-Glockenturm und seitlichen Toren erbaut. Der Speisesaal der Kirche war mit ornamentaler Ziegelverzierung und falschen Säulen mit Kokoschniks geschmückt. An den Fassaden waren dekorative Hauben angebracht, und die beste Akustik in der Stadt, so sagten Kenner, befand sich genau in dieser Kirche. In den 1930er Jahren wurden die Glockenstube und die Kuppeln abgerissen, aber die Kirche funktionierte mit Unterbrechungen bis zur Schließung des Friedhofs im Jahr 1942 weiter. Die Behörden verhafteten mehrfach ihre Geistlichen. Einer von ihnen, der Priester Nikolai Alexejewitsch Lebedew, Bruder des Bischofs Grigori Lebedew, wurde 1936 verhaftet und hingerichtet. Der Diakon Grigori Samarin wurde 2002 im Rahmen des Konzils der neuen Märtyrer und Bekenner Russlands heiliggesprochen. Nach der endgültigen Einstellung der Gottesdienste in der Kirche gingen die Ikonen und Malereien verloren, nur das figürliche Gitterwerk in den Chören blieb erhalten.