В 1568 году Чуркинский остров вместе с прилегающим учугом был передан Астраханскому Троицкому монастырю. Согласно монастырскому преданию, первую церковь на этом месте построил основатель монастыря, преподобный игумен Кирилл, и освятил её в честь святителя Николая Чудотворца. Преподобный Кирилл пожертвовал храму икону святителя Николая, которая позже прославилась чудесами и исцелениями. В середине XVII века здесь появилась ещё одна святыня, чудотворная Смоленская икона Божией Матери. По преданию, в 1669 году, когда разбойники Степана Разина грабили низовья Волги, они попытались сжечь икону, но огонь обернулся против них, икона же чудесным образом оказалась на монастырском учуге. Монахи с честью разместили её в храме Николая Чудотворца, и от неё произошло много чудес.

В XVII веке Чуркинский учуг перешёл к Астраханскому Спасо-Преображенскому монастырю. Монахи жили здесь при церкви на берегу речки Чурки. В 70-х годах XVII века здесь появился новый насельник, палач Ларька, который, осознав свои грехи, удалился сюда и выкопал себе пещеру. Он остался в памяти народной как Чурка. После его смерти другие подвижники начали рыть пещеры в бугре, и сейчас, по словам местных жителей, внутри бугра есть множество ходов. В начале XVIII века Никольскую церковь перенесли на "Высокую гору", как называли Чуркинский бугор. В 1762 году Чуркинская пустынь стала самостоятельной обителью и пережила расцвет при епископе Мефодии. Были построены каменный храм и ограда, монастырь имел богатый сад и стадо лошадей.

Обитель процветала до 1806 года, когда её рыболовные воды были отобраны в казну, и монастырь пришёл в упадок. Новый расцвет связан с архимандритом Евгением, который стал настоятелем в 1840 году. При нём Чуркинская пустынь приобрела значимость, сравнимую с Оптиной пустынью. Его преемник, архимандрит Паисий, возвёл Успенский собор и вернул монастырские воды. Паисий, воспитанник Глинской пустыни, начал приводить устав монастыря в соответствие с её строгими правилами. Его дело продолжил архимандрит Македоний Жиров, который привёз с собой монахов из Глинской пустыни. В 1910 году был основан Иоанно-Предтеченский скит, настоятелем которого стал иеромонах Досифей Кузьмин.

В начале XX века монастырь процветал, здесь были кирпичный завод, мастерские, сады и скот. Однако в 1919 году монастырь закрыли, и его хозяйство пришло в упадок. В 1930 году были снесены колокольня и собор, а кирпич использовали для строительства в поселке им. Володарского. Позже на территории монастыря располагались интернат, санаторий и больницы. Последней здесь находилась психиатрическая больница, закрытая в начале 1990-х годов.