Согласно преданию, на месте современного Воскресенского собора была возведена первая церковь в Арзамасе, посвященная Архангелу Михаилу. Это произошло в 1552 году по указу царя Иоанна IV Грозного. Спустя столетие, вместо обветшавшего здания был построен новый деревянный храм в честь Воскресения Христова. В XVIII веке его перенесли в деревню Костылиху, где он находится и сейчас. На его месте в 1742 году возвели каменный пятиглавый храм с приделом в честь великомученика Иоанна Воина.

После победы над Наполеоном жители Арзамаса решили построить новый собор в знак благодарности за победу России и избавление от нашествия. На Соборной площади был установлен ящик для пожертвований, и каждый горожанин стремился внести свой вклад. Собор, построенный на народные средства, стал символом воинской славы России. До революции в нем хранилось знамя Арзамасской дружины, переданное в 1815 году ее начальником Федором Стремоуховым.

Строительство собора началось в 1814 году по проекту архитектора М.П. Коринфского и длилось 28 лет. Отделочные работы и роспись продолжались 21 год. Расписывали собор ученики Арзамасской школы живописи Осип Серебряков и его сын Александр. Иконостасы были выполнены братьями Ломакиными.

Главный престол собора был освящен в 1840 году, а остальные приделы, в 1832, 1833, 1834 и 1842 годах.

В 1932 году собор закрыли и превратили в музей атеизма. Однако благодаря этому сохранились его первоначальный вид и внутреннее убранство, а также многие святыни Арзамаса, собранные из разрушенных храмов.

В 1944 году, во время Великой Отечественной войны, по просьбам верующих и ходатайствам Патриарха Сергия (Страгородского), собор вернули Нижегородской епархии, и в нем возобновились богослужения.

Приход кафедрального собора в честь Воскресения Христова находится в Арзамасе, Нижегородской области, и входит в состав благочиния города Арзамаса Нижегородской епархии. В настоящее время приход включает четыре храма: кафедральный собор, церковь в честь иконы Божией Матери «Живоносный Источник», церковь Казанской иконы Божией Матери и приписную церковь в честь Покрова Пресвятой Богородицы в Арзамасской воспитательной колонии. Ключарь прихода, иерей Илия Трушкин, благочинный округа Арзамаса.

Воскресенский кафедральный собор является главным храмом Арзамасского благочиния.