Laut Überlieferung wurde an der Stelle der heutigen Auferstehungskathedrale die erste Kirche in Arzamas errichtet, die dem Erzengel Michael geweiht war. Dies geschah im Jahr 1552 auf Befehl von Zar Iwan IV. dem Schrecklichen. Ein Jahrhundert später wurde anstelle des baufälligen Gebäudes ein neuer Holztempel zu Ehren der Auferstehung Christi erbaut. Im 18. Jahrhundert wurde er ins Dorf Kostylikha verlegt, wo er sich bis heute befindet. An seiner Stelle wurde 1742 eine steinerne Kirche mit fünf Kuppeln und einer Kapelle zu Ehren des heiligen Märtyrers Johannes des Kriegers errichtet.

Nach dem Sieg über Napoleon beschlossen die Einwohner von Arzamas, eine neue Kathedrale als Zeichen des Dankes für den Sieg Russlands und die Befreiung von der Invasion zu bauen. Auf dem Kathedralplatz wurde eine Spendenbox aufgestellt, und jeder Bürger strebte danach, seinen Beitrag zu leisten. Die aus Volksmitteln errichtete Kathedrale wurde zum Symbol des militärischen Ruhms Russlands. Bis zur Revolution wurde darin die Fahne der Arzamassker Truppe aufbewahrt, die 1815 von ihrem Kommandeur Fjodor Stremoukhow übergeben wurde.

Der Bau der Kathedrale begann 1814 nach den Plänen des Architekten M.P. Korinfski und dauerte 28 Jahre. Die Ausstattungsarbeiten und die Malerei dauerten 21 Jahre. Die Kathedrale wurde von den Schülern der Arzamassker Malerschule, Osip Serebryakov und seinem Sohn Alexander, bemalt. Die Ikonostasen wurden von den Brüdern Lomakin gefertigt.

Der Hauptaltar der Kathedrale wurde 1840 geweiht, die anderen Kapellen in den Jahren 1832, 1833, 1834 und 1842.

Im Jahr 1932 wurde die Kathedrale geschlossen und in ein Museum des Atheismus umgewandelt. Dank dessen blieben ihr ursprüngliches Aussehen und die Inneneinrichtung sowie viele Heiligtümer von Arzamas, die aus zerstörten Kirchen gesammelt wurden, erhalten.

Im Jahr 1944, während des Großen Vaterländischen Krieges, wurde die Kathedrale auf Bitten der Gläubigen und auf Intervention von Patriarch Sergius (Stragorodski) an das Bistum Nischni Nowgorod zurückgegeben, und die Gottesdienste wurden wieder aufgenommen.

Die Gemeinde der Auferstehungskathedrale befindet sich in Arzamas, Region Nischni Nowgorod, und gehört zur Pfarrei der Stadt Arzamas im Bistum Nischni Nowgorod. Derzeit umfasst die Gemeinde vier Kirchen: die Kathedrale, die Kirche zu Ehren der Ikone der Gottesmutter „Lebensspendende Quelle“, die Kirche der Kazan-Ikone der Gottesmutter und die angegliederte Kirche zu Ehren des Schutzes der Heiligen Gottesmutter in der Erziehungsanstalt von Arzamas. Der Pfarrer der Gemeinde, Priester Ilja Trushkin, ist der Dekan des Kreises Arzamas.

Die Auferstehungskathedrale ist die Hauptkirche der Arzamassker Pfarrei.