Selon la légende, à l'emplacement de la cathédrale de la Résurrection actuelle, la première église d'Arzamas, dédiée à l'archange Michel, a été construite. Cela s'est produit en 1552 sur ordre du tsar Ivan IV le Terrible. Un siècle plus tard, un nouveau temple en bois a été construit en l'honneur de la Résurrection du Christ pour remplacer le bâtiment délabré. Au XVIIIe siècle, il a été déplacé dans le village de Kostylyha, où il se trouve encore aujourd'hui. À sa place, en 1742, un temple en pierre à cinq coupoles avec une chapelle en l'honneur du grand martyr Jean le Guerrier a été érigé.

Après la victoire sur Napoléon, les habitants d'Arzamas ont décidé de construire une nouvelle cathédrale en signe de gratitude pour la victoire de la Russie et la libération de l'invasion. Une boîte pour les dons a été installée sur la place de la cathédrale, et chaque citoyen s'efforçait de contribuer. La cathédrale, construite avec des fonds populaires, est devenue un symbole de la gloire militaire de la Russie. Avant la révolution, elle abritait le drapeau de la milice d'Arzamas, remis en 1815 par son chef Fiodor Stremoukhov.

La construction de la cathédrale a commencé en 1814 selon le projet de l'architecte M.P. Korinfski et a duré 28 ans. Les travaux de finition et la peinture ont duré 21 ans. La cathédrale a été peinte par les élèves de l'école de peinture d'Arzamas, Osip Serebriakov et son fils Alexandre. Les iconostases ont été réalisés par les frères Lomakins.

L'autel principal de la cathédrale a été consacré en 1840, et les autres chapelles, en 1832, 1833, 1834 et 1842.

En 1932, la cathédrale a été fermée et transformée en musée de l'athéisme. Cependant, grâce à cela, son apparence originale et son intérieur ont été préservés, ainsi que de nombreuses reliques d'Arzamas, rassemblées à partir des églises détruites.

En 1944, pendant la Grande Guerre patriotique, à la demande des croyants et par l'intercession du Patriarche Serge (Stragorodski), la cathédrale a été restituée à l'Éparchie de Nijni Novgorod, et les services religieux ont repris.

La paroisse de la cathédrale en l'honneur de la Résurrection du Christ se trouve à Arzamas, dans la région de Nijni Novgorod, et fait partie de la circonscription de la ville d'Arzamas de l'Éparchie de Nijni Novgorod. Actuellement, la paroisse comprend quatre églises : la cathédrale, l'église en l'honneur de l'icône de la Mère de Dieu « Source de Vie », l'église de l'icône de la Mère de Dieu de Kazan et l'église annexe en l'honneur de la Protection de la Sainte Vierge dans la colonie éducative d'Arzamas. Le clerc de la paroisse, le prêtre Ilia Trouchkin, est le doyen du district d'Arzamas.

La cathédrale de la Résurrection est le principal temple de la circonscription d'Arzamas.