Según la tradición, en el lugar de la actual Catedral de la Resurrección se erigió la primera iglesia en Arzamás, dedicada al Arcángel Miguel. Esto ocurrió en 1552 por orden del zar Iván IV el Terrible. Un siglo después, en lugar del edificio deteriorado, se construyó un nuevo templo de madera en honor a la Resurrección de Cristo. En el siglo XVIII, fue trasladado a la aldea de Kostylikha, donde se encuentra actualmente. En su lugar, en 1742, se levantó un templo de piedra de cinco cúpulas con un altar en honor al gran mártir Juan el Guerrero.

Después de la victoria sobre Napoleón, los habitantes de Arzamás decidieron construir una nueva catedral en señal de agradecimiento por la victoria de Rusia y la liberación de la invasión. En la Plaza de la Catedral se instaló una caja para donaciones, y cada ciudadano se esforzaba por contribuir. La catedral, construida con fondos populares, se convirtió en símbolo de la gloria militar de Rusia. Hasta la revolución, se guardaba en ella la bandera de la compañía de Arzamás, entregada en 1815 por su comandante Fiódor Stremoukhov.

La construcción de la catedral comenzó en 1814 bajo el proyecto del arquitecto M.P. Korinfski y duró 28 años. Los trabajos de acabado y la pintura continuaron durante 21 años. La catedral fue pintada por los alumnos de la Escuela de Pintura de Arzamás, Osip Serebriakov y su hijo Alexander. Los iconostasios fueron realizados por los hermanos Lomakin.

El altar principal de la catedral fue consagrado en 1840, y los otros altares, en 1832, 1833, 1834 y 1842.

En 1932, la catedral fue cerrada y convertida en un museo del ateísmo. Sin embargo, gracias a esto, se conservaron su apariencia original y su decoración interior, así como muchas reliquias de Arzamás, recogidas de iglesias destruidas.

En 1944, durante la Gran Guerra Patria, a petición de los creyentes y por gestiones del Patriarca Sergio (Stragorodsky), la catedral fue devuelta a la diócesis de Nizhni Nóvgorod, y se reanudaron los servicios religiosos.

La parroquia de la catedral en honor a la Resurrección de Cristo se encuentra en Arzamás, en la región de Nizhni Nóvgorod, y forma parte de la administración de la ciudad de Arzamás de la diócesis de Nizhni Nóvgorod. Actualmente, la parroquia incluye cuatro templos: la catedral, la iglesia en honor al ícono de la Madre de Dios "Fuente de Vida", la iglesia del ícono de Kazán de la Madre de Dios y la iglesia anexa en honor a la Protección de la Santísima Virgen María en la colonia de educación de Arzamás. El clave de la parroquia, el sacerdote Ilya Trushkin, es el administrador del distrito de Arzamás.

La catedral de la Resurrección es el templo principal de la administración de Arzamás.