Дмитрий Веневитинов родился 14 сентября 1805 года в Москве, в приходе ныне не существующей церкви Архидиакона Евпла, которая располагалась на пересечении Мясницкой улицы и Милютинского переулка. Его отец, Владимир Петрович Веневитинов, бывший прапорщик Семёновского полка, происходил из богатой дворянской семьи Воронежа. Мать, Анна Николаевна, была из княжеского рода Оболенских-Белых, и через неё Дмитрий был в дальнем родстве с А. С. Пушкиным, являясь его четвероюродным братом.

Веневитинов вырос в доме на Кривоколенном переулке, где получил классическое домашнее образование под руководством матери. Французскому и латинскому языкам, а также классической литературе его обучал гувернёр д’Оррер, бывший французский офицер. Греческий язык преподавал грек Бейля, живопись, художник Лаперш. Русскую словесность Веневитинов изучал у профессора Московского университета А. Ф. Мерзлякова, а музыку, вероятно, у И. И. Геништы. Он также прекрасно освоил немецкий язык, предположительно с помощью Х. И. Герке, гувернёра его рано умершего брата Петра.

В 1822 году Дмитрий Веневитинов стал слушателем Московского университета, где увлёкся немецкой философией и романтической поэзией. Он посещал лекции, в том числе курсы А. Ф. Мерзлякова, И. И. Давыдова, М. Г. Павлова и Лодера. В 1823 году успешно сдал экзамены и в 1824 году начал работать в Московском архиве коллегии иностранных дел, который Пушкин иронично называл «архивные юноши» в «Евгении Онегине». В августе и сентябре 1824 года он вместе с младшим братом Алексеем посетил свои воронежские имения, что отразилось в его письмах.

Веневитинов вместе с князем В. Ф. Одоевским создал тайное философское «Общество любомудрия», в которое входили И. В. Киреевский, А. И. Кошелев, В. П. Титов, Н. А. Мельгунов и другие. Заседания кружка посещали также М. П. Погодин и С. П. Шевырёв. Кружок изучал немецкую идеалистическую философию, работы Фридриха Шеллинга, Иммануила Канта, Фихте, Окена, Фридриха Шлегеля и других. Веневитинов активно участвовал в издании журнала «Московский вестник».

В ноябре 1826 года, благодаря протекции княгини Зинаиды Волконской, Веневитинов переехал из Москвы в Петербург, где начал работать в Азиатском департаменте Министерства иностранных дел. При въезде в Петербург его арестовали по подозрению в причастности к заговору декабристов, когда он сопровождал жену декабриста князя С. П. Трубецкого, Екатерину Ивановну. Он провёл три дня под арестом, был допрошен дежурным генералом Главного штаба А. Н. Потаповым. По словам биографов, арест и допрос сильно повлияли на Веневитинова. В Петербурге он жил в доме Ланских, где его угнетало пребывание вдали от родных и друзей, несмотря на широкий круг общения, включающий В. Ф. Одоевского и А. И. Кошелева. Частым гостем был А. Дельвиг.

2 марта Веневитинов сильно простудился, перебегая с бала в доме Ланских в свой флигель, и 15 марта 1827 года скончался в Петербурге, вероятно, от тяжёлой пневмонии, не дожив до 22 лет. Его отпели в церкви Николы Морского, а тело отправили в Москву, где похоронили на кладбище Симонова монастыря. На похоронах присутствовали А. Пушкин и А. Мицкевич.

Веневитинов завещал надеть ему на палец перстень из Геркуланума, подарок Зинаиды Волконской, в момент кончины. Когда он впал в забытьё, А. С. Хомяков надел перстень на его палец, и Веневитинов, очнувшись, спросил: «Разве меня венчают?» После этого он умер.

В тридцатых годах двадцатого века, при сносе Симонова монастыря, прах Веневитинова был эксгумирован и перезахоронен на Новодевичьем кладбище. Прах его матери и брата Алексея не был перезахоронен, их могилы уничтожены. Перстень был снят с пальца поэта супругой архитектора Петра Барановского Марией Юрьевной и хранится в Литературном музее.

В литературной деятельности Веневитинов проявил разнообразные таланты и интересы. Он был не только поэтом, но и прозаиком, писал литературно-программные и критические статьи, вёл полемику с Н. А. Полевым по поводу первой главы пушкинского «Евгения Онегина», переводил произведения немецких авторов, включая Гёте и Гофмана. Веневитинов написал около 50 стихотворений, многие из которых, особенно поздние, наполнены глубоким философским смыслом, что является отличительной чертой его лирики.