Dmitri Venevitinov nació el 14 de septiembre de 1805 en Moscú, en la parroquia de la iglesia del Arquidiócono Evplio, que se encontraba en la intersección de la calle Myasnitskaya y el callejón Milyutinsky. Su padre, Vladimir Petrovich Venevitinov, ex suboficial del regimiento Semenovsky, provenía de una rica familia noble de Vorónezh. Su madre, Anna Nikolaevna, era de la familia principesca de los Obolensky-Belye, y a través de ella, Dmitri estaba lejanamente emparentado con A. S. Pushkin, siendo su primo cuarto.

Venevitinov creció en una casa en el callejón Krivokolenny, donde recibió una educación clásica en casa bajo la dirección de su madre. Un gobernador, el ex oficial francés d'Orrer, le enseñó francés y latín, así como literatura clásica. El griego fue enseñado por un griego llamado Beila, y la pintura, por el artista Lapersh. Venevitinov estudió literatura rusa con el profesor de la Universidad de Moscú A. F. Merzlyakov, y música, probablemente, con I. I. Genishta. También dominó perfectamente el alemán, presumiblemente con la ayuda de H. I. Gerke, el gobernador de su hermano Pedro, que murió joven.

En 1822, Dmitri Venevitinov se convirtió en oyente de la Universidad de Moscú, donde se interesó por la filosofía alemana y la poesía romántica. Asistió a conferencias, incluidos los cursos de A. F. Merzlyakov, I. I. Davydov, M. G. Pavlov y Loder. En 1823, aprobó los exámenes con éxito y en 1824 comenzó a trabajar en el Archivo de la Colegiatura de Asuntos Exteriores de Moscú, que Pushkin ironizaba llamando "los jóvenes del archivo" en "Evgueni Oneguin". En agosto y septiembre de 1824, junto con su hermano menor Alexei, visitó sus propiedades en Vorónezh, lo que se reflejó en sus cartas.

Venevitinov, junto con el príncipe V. F. Odoevsky, fundó la sociedad secreta filosófica "Sociedad del Amor a la Sabiduría", que incluía a I. V. Kireevsky, A. I. Koshelev, V. P. Titov, N. A. Melgunov y otros. Las reuniones del círculo también fueron asistidas por M. P. Pogodin y S. P. Shevyryov. El círculo estudiaba la filosofía idealista alemana, las obras de Friedrich Schelling, Immanuel Kant, Fichte, Oken, Friedrich Schlegel y otros. Venevitinov participó activamente en la publicación de la revista "El Mensajero de Moscú".

En noviembre de 1826, gracias a la protección de la princesa Zinaida Volkonskaya, Venevitinov se mudó de Moscú a San Petersburgo, donde comenzó a trabajar en el Departamento Asiático del Ministerio de Asuntos Exteriores. Al entrar en San Petersburgo, fue arrestado bajo sospecha de estar involucrado en la conspiración de los decembristas, cuando acompañaba a la esposa del decembrista príncipe S. P. Trubetskoy, Ekaterina Ivanovna. Pasó tres días bajo arresto y fue interrogado por el general de guardia del Estado Mayor A. N. Potapov. Según los biógrafos, el arresto y el interrogatorio afectaron profundamente a Venevitinov. En San Petersburgo vivió en la casa de los Lansky, donde se sentía angustiado por estar lejos de sus seres queridos y amigos, a pesar de su amplio círculo social, que incluía a V. F. Odoevsky y A. I. Koshelev. Un visitante frecuente era A. Delvig.

El 2 de marzo, Venevitinov se resfrió gravemente al correr de un baile en la casa de los Lansky a su anexo, y el 15 de marzo de 1827 falleció en San Petersburgo, probablemente de una grave neumonía, sin llegar a cumplir 22 años. Fue cantado en la iglesia de Nicolás el Marítimo, y su cuerpo fue enviado a Moscú, donde fue enterrado en el cementerio del monasterio de Simonov. En el funeral estuvieron presentes A. Pushkin y A. Mickiewicz.

Venevitinov legó que le pusieran un anillo de Herculano, regalo de Zinaida Volkonskaya, en el dedo en el momento de su muerte. Cuando cayó en un estado de inconsciencia, A. S. Khomyakov le puso el anillo en el dedo, y Venevitinov, al recobrar el sentido, preguntó: "¿Acaso me están casando?" Después de esto, murió.

En la década de 1930, durante la demolición del monasterio de Simonov, los restos de Venevitinov fueron exhumados y reenterrados en el cementerio Novodevichy. Los restos de su madre y su hermano Alexei no fueron reenterrados, sus tumbas fueron destruidas. El anillo fue retirado del dedo del poeta por la esposa del arquitecto Petr Baranovsky, Maria Yuryevna, y se conserva en el Museo Literario.

En su actividad literaria, Venevitinov mostró diversos talentos e intereses. No solo fue poeta, sino también prosista, escribió artículos literarios-programáticos y críticos, y mantuvo una polémica con N. A. Polevoy sobre el primer capítulo de "Evgueni Oneguin" de Pushkin, tradujo obras de autores alemanes, incluidos Goethe y Hoffmann. Venevitinov escribió alrededor de 50 poemas, muchos de los cuales, especialmente los tardíos, están llenos de profundo significado filosófico, lo que es una característica distintiva de su lírica.