Dmitri Venévithinov est né le 14 septembre 1805 à Moscou, dans la paroisse de l'église désormais disparue de l'Archidiacre Eupole, qui se trouvait à l'intersection de la rue Myasnitskaïa et du passage Milioutinski. Son père, Vladimir Petrovitch Venévithinov, ancien sous-officier du régiment Semyonovski, était issu d'une riche famille noble de Voronej. Sa mère, Anna Nikolaïevna, appartenait à la lignée princière des Obolenski-Belye, et par elle, Dmitri était éloigné parent d'A. S. Pouchkine, étant son cousin au quatrième degré.

Venévithinov a grandi dans une maison du passage Krivokolenny, où il a reçu une éducation classique à domicile sous la direction de sa mère. Il a été instruit en français et en latin, ainsi qu'en littérature classique par son précepteur d'Orreur, un ancien officier français. Le grec était enseigné par un Grec nommé Beïla, et la peinture par l'artiste Laperche. Venévithinov a étudié la littérature russe avec le professeur de l'Université de Moscou A. F. Merzliakov, et la musique, probablement, avec I. I. Genichta. Il a également parfaitement maîtrisé l'allemand, probablement avec l'aide de H. I. Gerke, le précepteur de son frère Pierre, décédé jeune.

En 1822, Dmitri Venévithinov est devenu auditeur à l'Université de Moscou, où il s'est passionné pour la philosophie allemande et la poésie romantique. Il assistait à des cours, y compris ceux d'A. F. Merzliakov, I. I. Davydov, M. G. Pavlov et Loder. En 1823, il a réussi ses examens et en 1824, il a commencé à travailler aux Archives de la Collégiale des affaires étrangères de Moscou, que Pouchkine a ironiquement qualifiées de « jeunes archivistes » dans « Eugène Onéguine ». En août et septembre 1824, il a visité ses propriétés à Voronej avec son frère cadet Alexeï, ce qui est reflété dans ses lettres.

Venévithinov, avec le prince V. F. Odoïevski, a créé une société philosophique secrète appelée « Société de l'amour de la sagesse », qui comprenait I. V. Kireïevski, A. I. Koshélev, V. P. Titov, N. A. Melgounov et d'autres. Les réunions du cercle étaient également fréquentées par M. P. Pogodine et S. P. Chevyrev. Le cercle étudiait la philosophie idéaliste allemande, les œuvres de Friedrich Schelling, Emmanuel Kant, Fichte, Oken, Friedrich Schlegel et d'autres. Venévithinov a participé activement à la publication du magazine « Bulletin de Moscou ».

En novembre 1826, grâce à la protection de la princesse Zinaïda Volkonskaïa, Venévithinov a déménagé de Moscou à Saint-Pétersbourg, où il a commencé à travailler au Département asiatique du Ministère des affaires étrangères. À son arrivée à Saint-Pétersbourg, il a été arrêté sous soupçon de complicité avec le complot des décembristes, alors qu'il accompagnait la femme du décembriste prince S. P. Troubetskoï, Ekaterina Ivanovna. Il a passé trois jours en détention, interrogé par le général de garde du Quartier général A. N. Potapov. Selon les biographes, l'arrestation et l'interrogatoire ont eu un impact profond sur Venévithinov. À Saint-Pétersbourg, il vivait dans la maison des Lansky, où son éloignement de ses proches et amis le pesait, malgré un large cercle de connaissances, incluant V. F. Odoïevski et A. I. Koshélev. A. Delvig était un visiteur fréquent.

Le 2 mars, Venévithinov a attrapé un gros rhume en courant du bal chez les Lansky à son pavillon, et le 15 mars 1827, il est décédé à Saint-Pétersbourg, probablement d'une grave pneumonie, ne vivant pas jusqu'à 22 ans. Il a été chanté dans l'église de Nicolas le Marin, et son corps a été envoyé à Moscou, où il a été enterré au cimetière du monastère Simonov. Aux funérailles, A. Pouchkine et A. Mickiewicz étaient présents.

Venévithinov a légué à mettre une bague en Herculanum, cadeau de Zinaïda Volkonskaïa, à son doigt au moment de sa mort. Lorsqu'il est tombé dans l'inconscience, A. S. Khomyakov a mis la bague à son doigt, et Venévithinov, en reprenant connaissance, a demandé : « Est-ce que je me marie ? » Après cela, il est mort.

Dans les années trente du vingtième siècle, lors de la démolition du monastère Simonov, les restes de Venévithinov ont été exhumés et réinhumés au cimetière Novodievitchi. Les restes de sa mère et de son frère Alexeï n'ont pas été réinhumés, leurs tombes ayant été détruites. La bague a été retirée du doigt du poète par l'épouse de l'architecte Pierre Baranovski, Maria Yourievna, et est conservée au Musée littéraire.

Dans son activité littéraire, Venévithinov a montré des talents et des intérêts variés. Il était non seulement poète, mais aussi romancier, écrivait des articles littéraires-programmes et critiques, menait une polémique avec N. A. Polevoy sur le premier chapitre de « Eugène Onéguine » de Pouchkine, et traduisait des œuvres d'auteurs allemands, y compris Goethe et Hoffmann. Venévithinov a écrit environ 50 poèmes, dont beaucoup, surtout les derniers, sont remplis d'un profond sens philosophique, ce qui est une caractéristique distinctive de sa lyrique.