Dmitri Wenevitinow wurde am 14. September 1805 in Moskau, in der Gemeinde der heute nicht mehr existierenden Kirche des Archidiakons Euphlus, geboren, die sich an der Kreuzung der Myasnitskaya-Straße und des Milyutinsky-Gässchens befand. Sein Vater, Wladimir Petrowitsch Wenevitinow, ehemaliger Fähnrich des Semjonowskij-Regiments, stammte aus einer wohlhabenden Adelsfamilie aus Woronesch. Die Mutter, Anna Nikolajewna, gehörte dem Fürstenhaus Obolenskij-Belych an, und durch sie war Dmitri entfernt mit A. S. Puschkin verwandt, da er dessen vierter Cousin war.

Wenevitinow wuchs in einem Haus in der Krivokolenny-Gasse auf, wo er eine klassische Hausausbildung unter der Anleitung seiner Mutter erhielt. Französisch und Latein sowie klassische Literatur wurden ihm von dem Gouverneur d'Orrer, einem ehemaligen französischen Offizier, beigebracht. Die griechische Sprache unterrichtete der Grieche Bejla, Malerei der Künstler Lapersh. Die russische Literatur studierte Wenevitinow bei Professor A. F. Merzljakow von der Moskauer Universität, und Musik wahrscheinlich bei I. I. Genishta. Er beherrschte auch die deutsche Sprache hervorragend, vermutlich mit Hilfe von H. I. Gerke, dem Gouverneur seines früh verstorbenen Bruders Peter.

1822 wurde Dmitri Wenevitinow Hörer an der Moskauer Universität, wo er sich für deutsche Philosophie und romantische Poesie begeisterte. Er besuchte Vorlesungen, darunter die Kurse von A. F. Merzljakow, I. I. Dawydow, M. G. Pawlow und Loder. 1823 legte er erfolgreich Prüfungen ab und begann 1824 im Moskauer Archiv des Ministeriums für auswärtige Angelegenheiten zu arbeiten, das Puschkin ironisch als „Archivjugend“ in „Eugen Onegin“ bezeichnete. Im August und September 1824 besuchte er zusammen mit seinem jüngeren Bruder Alexej seine Besitztümer in Woronesch, was sich in seinen Briefen widerspiegelte.

Wenevitinow gründete zusammen mit Fürst W. F. Odojewski eine geheime philosophische „Gesellschaft der Liebenden Weisheit“, zu der I. V. Kirejewski, A. I. Koschelew, W. P. Titow, N. A. Melgunow und andere gehörten. Auch M. P. Pogodin und S. P. Schewyrew besuchten die Sitzungen des Kreises. Der Kreis studierte die deutsche idealistische Philosophie, die Werke von Friedrich Schelling, Immanuel Kant, Fichte, Oken, Friedrich Schlegel und anderen. Wenevitinow war aktiv an der Herausgabe der Zeitschrift „Moskauer Bote“ beteiligt.

Im November 1826 zog Wenevitinow dank der Protektion von Fürstin Zinaida Volkonskaja von Moskau nach Petersburg, wo er im Asiatischen Departement des Außenministeriums zu arbeiten begann. Bei seiner Ankunft in Petersburg wurde er wegen des Verdachts auf Beteiligung an der Verschwörung der Dekabristen verhaftet, als er die Frau des Dekabristen Fürst S. P. Trubezkoy, Jekaterina Ivanowna, begleitete. Er verbrachte drei Tage in Haft und wurde von dem diensthabenden General des Hauptquartiers A. N. Potapow befragt. Laut Biografen hatte die Verhaftung und das Verhör einen starken Einfluss auf Wenevitinow. In Petersburg lebte er im Haus der Lanskys, wo ihn das Verweilen fern von Verwandten und Freunden belastete, trotz eines breiten Bekanntenkreises, zu dem W. F. Odojewski und A. I. Koschelew gehörten. Ein häufiger Gast war A. Delwig.

Am 2. März erkältete sich Wenevitinow stark, als er vom Ball im Haus der Lanskys in sein Nebengebäude lief, und starb am 15. März 1827 in Petersburg, wahrscheinlich an einer schweren Lungenentzündung, bevor er 22 Jahre alt wurde. Er wurde in der Kirche Nikola Moroski beigesetzt, und sein Körper wurde nach Moskau geschickt, wo er auf dem Friedhof des Simonow-Klosters beerdigt wurde. Bei der Beerdigung waren A. Puschkin und A. Mickiewicz anwesend.

Wenevitinow hinterließ den Wunsch, ihm bei seinem Tod einen Ring aus Herkulanum, ein Geschenk von Zinaida Volkonskaja, an den Finger zu stecken. Als er in Ohnmacht fiel, setzte A. S. Chomjakow den Ring an seinen Finger, und Wenevitinow, als er wieder zu sich kam, fragte: „Wird man mich krönen?“ Danach starb er.

In den dreißiger Jahren des zwanzigsten Jahrhunderts, beim Abriss des Simonow-Klosters, wurde Wenevitinows Leichnam exhumiert und auf dem Nowodewitschi-Friedhof neu beigesetzt. Die Überreste seiner Mutter und seines Bruders Alexej wurden nicht umgebettet, ihre Gräber wurden zerstört. Der Ring wurde von der Frau des Architekten Peter Baranowski, Maria Jurjewna, vom Finger des Dichters abgenommen und wird im Literaturmuseum aufbewahrt.

In seiner literarischen Tätigkeit zeigte Wenevitinow vielfältige Talente und Interessen. Er war nicht nur Dichter, sondern auch Prosaiker, schrieb literarisch-programmatische und kritische Artikel und führte eine Polemik mit N. A. Polew über das erste Kapitel von Puschkins „Eugen Onegin“. Wenevitinow übersetzte Werke deutscher Autoren, darunter Goethe und Hoffmann. Er verfasste etwa 50 Gedichte, von denen viele, insbesondere die späteren, mit tiefem philosophischen Sinn erfüllt sind, was ein charakteristisches Merkmal seiner Lyrik darstellt.