Ульяновский областной театр кукол был основан 1 апреля 1944 года под руководством артистов московской оперетты Н.В. и М.Н. Мисюра. В 1945 году он стал профессиональным, а в 1948 году начал сезон в здании Дома Учителя, где сейчас находится Министерство искусства и культурной политики Ульяновской области. Первой постановкой театра была "Коза-дереза". В 1970 году театр переехал в здание-памятник архитектуры XIX века, где находится и по сей день.

В июне 1999 года началась реконструкция: была снесена дворовая часть, составляющая 2/3 здания, сохранился только фасад. В декабре 2000 года театр отметил новоселье. На 60-летие театра в 2004 году встал вопрос о необходимости нового ремонта, который был проведен в 2005 году на средства частного благотворителя.

17 июля 2007 года театру присвоили имя народной артистки СССР В. М. Леонтьевой. В музее театра создан уголок памяти, где среди экспонатов есть уникальный аудиодиск с голосом В. М. Леонтьевой и копии кукол из передачи «Спокойной ночи, малыши!», изготовленные в мастерских театра. В апреле 2008 года напротив театра был установлен памятник В. М. Леонтьевой.

В 2008 году Ульяновский театр кукол при поддержке Правительства Ульяновской области и Департамента культуры и архивного дела учредил первый межрегиональный фестиваль театров кукол «Кукольный формат 2008», в котором участвовали театры Приволжского федерального округа.

В театральном музее, открытом в 1991 году, находится уникальная экспозиция, включающая многофигурную композицию мастера Алексея Антоновича Морозова, созданную в 1905 году. В ней 60 миниатюрных кукол, изображающих крестьянский быт того времени, каждая из которых выполняет свою роль. Композиция представляет собой макет родного села автора. Фигуры сделаны из бука, ясеня, ольхи и вишни и сохранились в идеальном состоянии. Более 110 лет коллекция удивляет зрителей. Также в музее представлены театральные куклы разных систем, афиши и награды театра.