Das Uljanowsker Puppentheater wurde am 1. April 1944 unter der Leitung der Künstler der Moskauer Operette N.V. und M.N. Misjura gegründet. 1945 wurde es professionell, und 1948 begann die Saison im Gebäude des Lehrerhauses, wo sich heute das Ministerium für Kunst und Kulturpolitik der Region Uljanowsk befindet. Die erste Inszenierung des Theaters war "Die Ziegenbock". 1970 zog das Theater in ein architektonisches Denkmal aus dem 19. Jahrhundert um, wo es bis heute bleibt.

Im Juni 1999 begann die Rekonstruktion: Der Innenhof, der 2/3 des Gebäudes ausmachte, wurde abgerissen, nur die Fassade blieb erhalten. Im Dezember 2000 feierte das Theater seinen Einzug. Anlässlich des 60-jährigen Bestehens des Theaters wurde 2004 die Notwendigkeit einer neuen Renovierung angesprochen, die 2005 mit Mitteln eines privaten Wohltäters durchgeführt wurde.

Am 17. Juli 2007 wurde dem Theater der Name der Volkskünstlerin der UdSSR V. M. Leontjewa verliehen. Im Museum des Theaters wurde eine Gedenkecke eingerichtet, in der unter den Exponaten eine einzigartige Audio-CD mit der Stimme von V. M. Leontjewa und Kopien von Puppen aus der Sendung "Gute Nacht, Kinder!" zu finden sind, die in den Werkstätten des Theaters hergestellt wurden. Im April 2008 wurde gegenüber dem Theater ein Denkmal für V. M. Leontjewa errichtet.

Im Jahr 2008 gründete das Uljanowsker Puppentheater mit Unterstützung der Regierung der Region Uljanowsk und des Kultur- und Archivdepartements das erste interregionale Festival der Puppentheater "Puppentheaterformat 2008", an dem Theater aus dem Wolga-Federalbezirk teilnahmen.

Im 1991 eröffneten Theatermuseum befindet sich eine einzigartige Ausstellung, die eine vielfigürliche Komposition des Meisters Alexei Antonowitsch Morozow aus dem Jahr 1905 umfasst. Sie besteht aus 60 Miniaturpuppen, die das bäuerliche Leben jener Zeit darstellen, wobei jede ihre eigene Rolle spielt. Die Komposition ist ein Modell des Heimatdorfes des Autors. Die Figuren sind aus Buche, Esche, Erle und Kirsche gefertigt und in einwandfreiem Zustand erhalten. Seit über 110 Jahren begeistert die Sammlung die Zuschauer. Im Museum sind auch Theaterpuppen verschiedener Systeme, Plakate und Auszeichnungen des Theaters ausgestellt.