Le Théâtre de marionnettes d'Ulyanovsk a été fondé le 1er avril 1944 sous la direction des artistes de l'opérette moscovite N.V. et M.N. Misyura. En 1945, il est devenu professionnel, et en 1948, il a commencé sa saison dans le bâtiment de la Maison des enseignants, où se trouve actuellement le Ministère de l'art et de la politique culturelle de la région d'Ulyanovsk. La première production du théâtre était "La chèvre-deriza". En 1970, le théâtre a déménagé dans un bâtiment classé monument historique du XIXe siècle, où il se trouve encore aujourd'hui.

En juin 1999, la reconstruction a commencé : la partie arrière, représentant 2/3 du bâtiment, a été démolie, seul le façade a été conservée. En décembre 2000, le théâtre a célébré son déménagement. Pour le 60e anniversaire du théâtre en 2004, la question de la nécessité d'une nouvelle rénovation a été soulevée, qui a été réalisée en 2005 grâce aux fonds d'un bienfaiteur privé.

Le 17 juillet 2007, le théâtre a été nommé d'après l'artiste du peuple de l'URSS V. M. Leontieva. Dans le musée du théâtre, un coin de mémoire a été créé, où parmi les expositions se trouve un disque audio unique avec la voix de V. M. Leontieva et des copies de marionnettes de l'émission "Bonne nuit, les petits !", fabriquées dans les ateliers du théâtre. En avril 2008, une statue de V. M. Leontieva a été installée en face du théâtre.

En 2008, le Théâtre de marionnettes d'Ulyanovsk, avec le soutien du gouvernement de la région d'Ulyanovsk et du Département de la culture et des archives, a créé le premier festival interrégional de théâtres de marionnettes "Format de marionnettes 2008", auquel ont participé des théâtres du district fédéral de la Volga.

Dans le musée théâtral, ouvert en 1991, se trouve une exposition unique, comprenant une composition multiforme du maître Alexei Antonovich Morozov, créée en 1905. Elle contient 60 marionnettes miniatures représentant la vie paysanne de l'époque, chacune jouant son rôle. La composition représente un modèle du village natal de l'auteur. Les figures sont faites de hêtre, de frêne, d'aulne et de cerisier et sont restées en parfait état. Depuis plus de 110 ans, la collection émerveille les spectateurs. Le musée présente également des marionnettes de théâtre de différents systèmes, des affiches et des récompenses du théâtre.