El Teatro de Marionetas de Ulyanovsk fue fundado el 1 de abril de 1944 bajo la dirección de los artistas de la opereta moscovita N.V. y M.N. Misyura. En 1945 se convirtió en profesional, y en 1948 comenzó la temporada en el edificio de la Casa del Maestro, donde actualmente se encuentra el Ministerio de Arte y Política Cultural de la Región de Ulyanovsk. La primera producción del teatro fue "La Cabra-Dereza". En 1970, el teatro se trasladó a un edificio-monumento de arquitectura del siglo XIX, donde se encuentra hasta hoy.

En junio de 1999 comenzó la reconstrucción: se demolió la parte trasera, que constituía 2/3 del edificio, y solo se conservó la fachada. En diciembre de 2000, el teatro celebró su mudanza. Para el 60 aniversario del teatro en 2004, surgió la necesidad de una nueva reparación, que se llevó a cabo en 2005 con fondos de un benefactor privado.

El 17 de julio de 2007, se le otorgó al teatro el nombre de la artista del pueblo de la URSS V.M. Leontieva. En el museo del teatro se creó un rincón de la memoria, donde entre los objetos hay un disco de audio único con la voz de V.M. Leontieva y copias de marionetas del programa "¡Buenas noches, pequeños!", fabricadas en los talleres del teatro. En abril de 2008 se instaló una estatua de V.M. Leontieva frente al teatro.

En 2008, el Teatro de Marionetas de Ulyanovsk, con el apoyo del Gobierno de la Región de Ulyanovsk y el Departamento de Cultura y Archivos, estableció el primer festival interregional de teatros de marionetas "Formato de Marioneta 2008", en el que participaron teatros del Distrito Federal del Volga.

En el museo teatral, inaugurado en 1991, hay una exposición única que incluye una composición multifigurativa del maestro Alexei Antonovich Morozov, creada en 1905. Esta composición cuenta con 60 marionetas en miniatura que representan la vida campesina de la época, cada una desempeñando su papel. La composición es un modelo del pueblo natal del autor. Las figuras están hechas de haya, fresno, aliso y cerezo y se han conservado en perfecto estado. Durante más de 110 años, la colección ha sorprendido a los espectadores. También se presentan en el museo marionetas teatrales de diferentes sistemas, carteles y premios del teatro.