Театральные представления в Казани начали проводиться с 1791 года. Изначально они проходили в гимназическом театре, который вмещал 400 зрителей. В 1803 году было построено первое отдельное здание театра из дерева на каменном фундаменте, на месте современного театра.

Пожар в 1842 году уничтожил большую часть города, и информация о театральных зданиях того времени почти не сохранилась. Спектакли стали проводить в частных домах. В 1845 году началось строительство первого каменного театра, который располагался на месте нынешнего сквера на Площади Свободы, тогда известной как Театральная площадь. Первые спектакли в новом здании прошли в 1851 году. В Казани опера всегда развивалась вместе с драмой и опереттой, часто выступали итальянские оперные труппы.

Постоянные оперные сезоны начались в 1874 году под руководством П. М. Медведева. 26 августа 1874 года казанская оперная труппа впервые исполнила оперу М. И. Глинки «Жизнь за царя», что стало началом регулярных оперных сезонов в Казани. Однако в ночь на 4 декабря 1874 года театр сгорел. Новое здание, построенное в 1875 году, простояло до пожара 1919 года и больше не восстанавливалось.

В 1934 году было принято решение о создании Татарского государственного оперного театра. Театр открылся 17 июня 1939 года оперой Назиба Жиганова «Качкын», но собственного здания у него не было. Строительство нового здания началось в 1936 году, но из-за войны затянулось до середины 1950-х годов. 28 сентября 1956 года новое здание театра открылось оперой Н. Жиганова «Алтынчеч», и ему было присвоено имя Мусы Джалиля.

10 февраля 1941 года театр получил название Татарский государственный театр оперы и балета. В 1957 году театр участвовал в Декаде татарского искусства в Москве, а в 1986 году снова гастролировал в столице, получив отличные отзывы. В 1988 году театру присвоили звание «Академический».

По обе стороны от здания театра установлены памятники Пушкину и Тукаю. Фронтон театра выходит на площадь Свободы, а с обратной стороны разбит сквер с фонтаном и цветниками.

Репертуар театра формируется как антология, включающая мировые шедевры, русскую классику и произведения татарстанских композиторов. С 2001 года театр активно ищет новые творческие направления, участвуя в международных проектах. С 1994 года театр ежегодно проводит турне по Европе, показывая более 100 спектаклей в год.

Театр отказался от института «главных», что позволяет избежать конфликтов и монополии. Введены должности художественных руководителей оперы и балета, которые занимаются художественной и административной политикой. Благодаря этому театр расширяет свои границы, предлагая зрителям лучшие оперные и балетные шедевры.

В 1990 году введена контрактная система, что позволило театру избежать посредственности и пустых залов. Каждый спектакль проходит с участием гастролеров, и состав исполнителей постоянно меняется, поддерживая высокий уровень постановок. По данным журнала «FORBES» за октябрь 2009 года, театр занимает второе место в России по заполняемости зала, уступая только Мариинскому театру.