История монастыря сложна и запутана, ее начало теряется в глубине веков. Изначально это был девичий Святодухов монастырь, впервые упомянутый в документах 1595 года. В 1617 году здесь начали строить каменный собор, и строительство затянулось до конца столетия. В 1697 году игуменья Анисья пожаловалась Петру Первому на затянувшееся строительство, и тот дал необходимые распоряжения, указав виновников: “Стольнику и воеводе Степану Тимофеевичу Клокачеву в Путивль. В прошлых годах Духов девич монастырь и церковь Божия начаты постройкой по нашему государственному указу и на нашу государеву казну. Что первые строители монастыря Левоний Липеванов, Никифор Яцын да Иван Дашков строили монастырь лет с десять и больши, а после них строителями были путивльские дворяне, переменявшиеся ежегодно. И эти строители продолжали постройку лет семьдесят и больши. Между тем ныне, когда достраивается тот монастырь и ограда, нет у каменного дела ни строителей, ни досмотрщиков, ни единого человека”. Наконец, к 1707 году все работы были завершены, и возник ансамбль, состоящий из сохранившихся зданий. В 1770 году монастырь упразднили, а его постройки передали под городской Спасский собор.

В центре монастыря за каменной оградой с монументальными воротами возвышается белоснежный Спасо-Преображенский собор с пятью луковичными главками. Этот тип храма характерен для московской архитектуры XVII века. Высокий четырехгранный объем контрастирует с низкими папертью, галереей, апсидами и приделом, окружающими его. Несмотря на монументальные размеры, постройка изящна и соответствует духу архитектуры петровского времени. Стены главного объема украшены узкими полуколонками, окна расположены в два яруса и обрамлены наличниками тонкой скульптурной работы. Интерьер собора впечатляет размахом и высотой, щедро освещенный многочисленными окнами, что контрастирует с низкими затемненными галереями и приделами, соединенными с центральным объемом широкими арками. Стены внутри побелены, а пятиярусный иконостас, поднимающийся до сводов, выглядит как сказочный ковер. Он относится к типу русских иконостасов XVII века с горизонтальными карнизами и вертикальными резными колонками на темно-красном фоне. Мастера внесли местные черты: царские врата имеют украинский проем со срезанными углами, а виноградная лоза на колонках типична для украинского барокко. В 1907 году иконостас был отреставрирован и заново позолочен под наблюдением Императорской Археологической комиссии. На Левобережной Украине не сохранилось других иконостасов XVII века, поэтому путивльский уникален.

В центре собора на длинной цепи висит серебряная люстра, изготовленная в Нюрнберге и подаренная Петром Первым. Она имеет барочный характер, подчеркнутый изысканным рисунком кронштейнов. Нижний шар украшен орнаментом, напоминающим украинские ювелирные изделия XVII века, что дало основание предположить, что чертеж люстры был выполнен украинским мастером. Южнее собора расположена надвратная Крестовоздвиженская церковь-колокольня, построенная в 1697-1707 годах как надвратная церковь Святодухова монастыря. Она двухъярусная: над западным притвором возвышается восьмерик колокольни с шатром и главкой. Двухэтажная пристройка с запада, уравновешивающая асимметрию, возведена в 1764 году.

Архитектура памятника отличается простотой, величием и мощью форм. Лаконичная архитектура церкви-колокольни контрастирует с изысканностью собора. Собор статичен, а надвратная церковь динамична: архитектурные массы нарастают от апсиды через центральный объем к восьмерику колокольни. Последняя, кроме культовых функций, имела оборонное значение, о чем говорят бойницы в основании. С этим зданием связана интересная страница истории Путивля. По преданию, после второго стрелецкого бунта Петр Первый сослал царевну Софью в Путивль, заточив ее в монастырь. Ее поселили на первом этаже надвратной церкви в келье справа от ворот. По приказу Петра она находилась “под крепким караулом”, но этого показалось мало, и в Голландии изготовили часы-куранты, которые громким боем отбивали каждую минуту. Их установили под окнами кельи Софьи, чтобы она не забывала о “любезном братце”. Однако вскоре Петр понял, что держать Софью в Путивле небезопасно, так как она могла стать “знаменем” для стрелецких полков, склонных к бунтам. Поэтому царевну убрали, а куранты попали в XIX веке в Молчанский монастырь, где их бой нервировал всех, пока их не сломали.