L'histoire du monastère est complexe et confuse, ses débuts se perdent dans les profondeurs des siècles. À l'origine, c'était un monastère féminin Saint-Esprit, mentionné pour la première fois dans des documents de 1595. En 1617, la construction d'une cathédrale en pierre a commencé, et les travaux se sont prolongés jusqu'à la fin du siècle. En 1697, la mère supérieure Anissia s'est plainte à Pierre le Grand du retard des travaux, et celui-ci a donné les instructions nécessaires, désignant les responsables : "Au boyard et au voïvode Stepan Timofeïevitch Klokachev à Poutivl. Dans les années précédentes, le monastère féminin Saint-Esprit et l'église de Dieu ont été commencés par notre décret d'État et aux frais de notre souverain. Les premiers bâtisseurs du monastère, Levoniï Lipévanov, Nikifor Yatsyn et Ivan Dashkov, ont construit le monastère pendant dix ans et plus, et après eux, les bâtisseurs étaient des nobles de Poutivl, changeant chaque année. Et ces bâtisseurs ont continué la construction pendant soixante-dix ans et plus. Cependant, maintenant, alors que ce monastère et son enceinte sont en cours d'achèvement, il n'y a ni bâtisseurs, ni surveillants, ni une seule personne pour le travail en pierre." Enfin, en 1707, tous les travaux furent achevés, et un ensemble d'édifices restants est apparu. En 1770, le monastère a été aboli, et ses bâtiments ont été transférés à la cathédrale Spassky de la ville.

Au centre du monastère, derrière une enceinte en pierre avec des portes monumentales, se dresse la cathédrale Spaso-Preobrazhensky d'un blanc éclatant avec cinq bulbes en oignon. Ce type de temple est caractéristique de l'architecture moscovite du XVIIe siècle. La haute masse quadrangulaire contraste avec le bas porche, la galerie, les absides et la chapelle qui l'entourent. Malgré ses dimensions monumentales, le bâtiment est élégant et correspond à l'esprit de l'architecture de l'époque de Pierre. Les murs de la masse principale sont ornés de fines colonnes engagées, les fenêtres sont disposées en deux niveaux et encadrées de garnitures de délicate sculpture. L'intérieur de la cathédrale impressionne par son ampleur et sa hauteur, généreusement éclairé par de nombreuses fenêtres, ce qui contraste avec les galeries et chapelles basses et sombres, reliées à la masse centrale par de larges arcs. Les murs intérieurs sont blanchis, et le retable à cinq niveaux, s'élevant jusqu'aux voûtes, ressemble à un tapis féerique. Il appartient au type des retables russes du XVIIe siècle avec des corniches horizontales et des colonnes sculptées verticales sur fond rouge foncé. Les artisans ont ajouté des caractéristiques locales : les portes royales ont une ouverture ukrainienne avec des coins coupés, et la vigne sur les colonnes est typique du baroque ukrainien. En 1907, le retable a été restauré et doré à nouveau sous la supervision de la Commission archéologique impériale. Il n'y a pas d'autres retables du XVIIe siècle en Ukraine de la rive gauche, donc celui de Poutivl est unique.

Au centre de la cathédrale, une lustre en argent pend à une longue chaîne, fabriquée à Nuremberg et offerte par Pierre le Grand. Elle a un caractère baroque, souligné par le dessin délicat des supports. La sphère inférieure est ornée d'un motif rappelant les bijoux ukrainiens du XVIIe siècle, ce qui a conduit à supposer que le dessin de la lustre avait été réalisé par un maître ukrainien. Au sud de la cathédrale se trouve l'église-claque de la Croix-Glorieuse, construite entre 1697 et 1707 comme église d'entrée du monastère Saint-Esprit. Elle est à deux niveaux : au-dessus du porche ouest se dresse un octogone de la cloche avec un toit en forme de tente et un bulbe. Une annexe à deux étages à l'ouest, équilibrant l'asymétrie, a été érigée en 1764.

L'architecture du monument se distingue par sa simplicité, sa grandeur et sa puissance des formes. L'architecture concise de l'église-claque contraste avec l'élégance de la cathédrale. La cathédrale est statique, tandis que l'église d'entrée est dynamique : les masses architecturales s'accumulent de l'abside à la masse centrale jusqu'à l'octogone de la cloche. Cette dernière, en plus de ses fonctions cultuelles, avait une importance défensive, comme en témoignent les meurtrières à sa base. Ce bâtiment est lié à une page intéressante de l'histoire de Poutivl. Selon la légende, après le deuxième soulèvement des archers, Pierre le Grand exila la princesse Sofia à Poutivl, l'enfermant dans le monastère. Elle a été logée au premier étage de l'église d'entrée dans une cellule à droite des portes. Par ordre de Pierre, elle était "sous une forte garde", mais cela a semblé insuffisant, et des horlogers en Hollande ont fabriqué une horloge à carillon qui sonnait bruyamment chaque minute. Elles ont été installées sous les fenêtres de la cellule de Sofia, pour qu'elle n'oublie pas son "cher frère". Cependant, Pierre a rapidement compris qu'il n'était pas sûr de garder Sofia à Poutivl, car elle pouvait devenir un "symbole" pour les régiments d'archers enclins aux révoltes. Par conséquent, la princesse a été retirée, et les horloges ont été transférées au monastère de Molchansk au XIXe siècle, où leur son a agacé tout le monde jusqu'à ce qu'elles soient brisées.