Решение о строительстве зимнего кафедрального собора было принято в начале 1750-х годов при епископе Серапионе. Первая попытка возведения собора состоялась в 1757 году при Иосифе Золотом, и он был освящён в честь Сретения Господня. Однако завершённое в 1771 году здание разобрали из-за обнаруженных трещин в арках, и собор признали ненадёжным для достройки.

Новый Воскресенский собор был возведён на месте юго-восточной башни Вологодского кремля. Для строительства использовали камни из разрушенных крепостных стен и башен. Считается, что проектировал собор местный архитектор Златицкий по модели, созданной столичным мастером. Деревянная модель с более высоким куполом и тонкими деталями хранится в Вологодском государственном музее-заповеднике. Строительство завершилось в 1776 году, уже после смерти Иосифа Золотого, при епископе Иринее.

В июне 2015 года губернатор Олег Кувшинников сообщил, что собор будет передан Вологодской епархии до 1 июля 2016 года. С 4 декабря 2016 года собор вновь стал действующим кафедральным собором Вологодской епархии.

Воскресенский собор представляет собой двухэтажное овальное здание с пятью главами. Он включает трапезную, четыре полукруглых придела по сторонам и вытянутый алтарь. Большой купол с овальными окнами и люкарнами увенчан фонарём с главой и окружён двухъярусными восьмиугольными башенками и главками приделов.

Фасады украшены тосканскими колоннами и пилястрами, окна обрамлены фигурными наличниками. Парадный вход с Кремлёвской площади оформлен в стиле ампир с фронтоном и колоннами тосканского ордера, подготовленными к приезду императора Александра I. Искусствоведы считают, что изначальный проект был упрощён и огрублён при строительстве.

О первоначальном внутреннем убранстве собора сложно судить. В 1832 и 1833 годах интерьер был обновлён. По мнению Г. К. Лукомского, "внутри собор не представляет ничего интересного. Роспись и орнамент отражают плохой вкус эпохи Александра II и III, а киоты, иконостасы и другие предметы выглядят безвкусно, с ремесленной холодностью и стремлением к роскоши."

С 1847 по 1928 годы в трапезной собора находилась икона Троицы "Зырянская" XIV века, уникальная своими надписями на коми-зырянском языке, выполненными древнепермским письмом.