La decisión de construir la catedral de invierno se tomó a principios de la década de 1750 bajo el obispo Serapión. El primer intento de erigir la catedral tuvo lugar en 1757 bajo Iosif el Dorado, y fue consagrada en honor a la Presentación del Señor. Sin embargo, el edificio, terminado en 1771, fue desmantelado debido a las grietas encontradas en los arcos, y la catedral fue considerada insegura para su finalización.

La nueva catedral de la Resurrección fue construida en el lugar de la torre sureste del Kremlin de Vologda. Para la construcción se utilizaron piedras de las murallas y torres destruidas. Se cree que el arquitecto local Zlatitsky diseñó la catedral según un modelo creado por un maestro de la capital. Un modelo de madera con una cúpula más alta y detalles finos se conserva en el Museo-Reserva Estatal de Vologda. La construcción se completó en 1776, ya después de la muerte de Iosif el Dorado, bajo el obispo Irineo.

En junio de 2015, el gobernador Oleg Kuvshinnikov informó que la catedral sería transferida a la diócesis de Vologda antes del 1 de julio de 2016. Desde el 4 de diciembre de 2016, la catedral volvió a ser la catedral activa de la diócesis de Vologda.

La catedral de la Resurrección es un edificio ovalado de dos pisos con cinco cúpulas. Incluye una sala de comidas, cuatro ábsides semicirculares a los lados y un altar alargado. La gran cúpula con ventanas ovaladas y lucernarios está coronada por un faro con una cúpula y rodeada de torres octogonales de dos niveles y cúpulas de los ábsides.

Las fachadas están decoradas con columnas y pilastras toscanas, y las ventanas están enmarcadas con molduras ornamentales. La entrada principal desde la Plaza del Kremlin está diseñada en estilo imperio con un frontón y columnas del orden toscano, preparadas para la llegada del emperador Alejandro I. Los historiadores del arte consideran que el proyecto original fue simplificado y groseramente modificado durante la construcción.

Es difícil juzgar sobre la decoración interior original de la catedral. En 1832 y 1833, el interior fue renovado. Según G. K. Lukomsky, "dentro, la catedral no representa nada interesante. La pintura y el ornamento reflejan el mal gusto de la época de Alejandro II y III, y los iconostasios, los íconos y otros objetos parecen de mal gusto, con una frialdad artesanal y un deseo de lujo."

Desde 1847 hasta 1928, en la sala de comidas de la catedral se encontraba el ícono de la Trinidad "Zyryanskaya" del siglo XIV, único por sus inscripciones en lengua komi-zyryan, realizadas en escritura antigua permiana.