Die Entscheidung zum Bau der Winterkathedrale wurde Anfang der 1750er Jahre unter Bischof Serapion getroffen. Der erste Versuch, die Kathedrale zu errichten, fand 1757 unter Joseph Gold statt, und sie wurde zu Ehren der Begegnung des Herrn geweiht. Das 1771 fertiggestellte Gebäude wurde jedoch aufgrund von Rissen in den Bögen abgerissen, und die Kathedrale wurde als unzuverlässig für den weiteren Bau angesehen.

Die neue Auferstehungskathedrale wurde an der Stelle des südöstlichen Turms des Wologda-Kremls errichtet. Für den Bau wurden Steine aus den zerstörten Festungsmauern und Türmen verwendet. Es wird angenommen, dass der lokale Architekt Zlaticzky die Kathedrale nach einem Modell entworfen hat, das von einem Meister aus der Hauptstadt erstellt wurde. Ein Holzmodell mit einer höheren Kuppel und feinen Details wird im Wologda-Staatlichen Museum-Reservat aufbewahrt. Der Bau wurde 1776 abgeschlossen, bereits nach dem Tod von Joseph Gold, unter Bischof Irinäus.

Im Juni 2015 gab Gouverneur Oleg Kuvshinnikov bekannt, dass die Kathedrale bis zum 1. Juli 2016 an das Wologda-Eparchie übergeben wird. Seit dem 4. Dezember 2016 ist die Kathedrale wieder eine aktive Kathedrale der Wologda-Eparchie.

Die Auferstehungskathedrale ist ein zweigeschossiges ovales Gebäude mit fünf Kuppeln. Sie umfasst eine Trauerhalle, vier halbrunde Kapellen an den Seiten und einen verlängerten Altar. Die große Kuppel mit ovalen Fenstern und Lichtöffnungen wird von einer Laterne mit einer Kuppel gekrönt und ist von zweigeschossigen achteckigen Türmchen und Kapellen umgeben.

Die Fassaden sind mit toskanischen Säulen und Pilastern geschmückt, die Fenster sind mit figürlichen Rahmen versehen. Der Haupteingang von der Kremlplatz ist im Empire-Stil mit einem Giebel und toskanischen Säulen gestaltet, die für den Besuch von Kaiser Alexander I. vorbereitet wurden. Kunsthistoriker glauben, dass das ursprüngliche Projekt beim Bau vereinfacht und grob ausgeführt wurde.

Über die ursprüngliche Innenausstattung der Kathedrale ist schwer zu urteilen. In den Jahren 1832 und 1833 wurde das Innere renoviert. Laut G. K. Lukomsky "stellt die Kathedrale innen nichts Interessantes dar. Die Malerei und das Ornament spiegeln den schlechten Geschmack der Ära von Alexander II. und III. wider, und die Ikonen, Ikonostasen und anderen Gegenstände wirken geschmacklos, mit handwerklicher Kälte und dem Streben nach Luxus."

Von 1847 bis 1928 befand sich in der Trauerhalle der Kathedrale das Ikone der Dreifaltigkeit "Zyrjanskaja" aus dem 14. Jahrhundert, die einzigartig ist durch ihre Inschriften in der Komi-Zyrjan-Sprache, die in altem Permschrift verfasst sind.