La décision de construire la cathédrale d'hiver a été prise au début des années 1750 sous l'évêque Sérapion. La première tentative de construction de la cathédrale a eu lieu en 1757 sous Joseph d'Or, et elle a été consacrée en l'honneur de la Rencontre du Seigneur. Cependant, le bâtiment achevé en 1771 a été démoli en raison de fissures découvertes dans les arcs, et la cathédrale a été reconnue comme peu fiable pour une finition.

La nouvelle cathédrale de la Résurrection a été érigée à l'emplacement de la tour sud-est du Kremlin de Vologda. Pour la construction, des pierres des murs et tours de la forteresse détruite ont été utilisées. On considère que la cathédrale a été conçue par l'architecte local Zlaticzky selon un modèle créé par un maître de la capitale. Un modèle en bois avec un dôme plus haut et des détails fins est conservé au musée-réserve d'État de Vologda. La construction a été achevée en 1776, déjà après la mort de Joseph d'Or, sous l'évêque Irénée.

En juin 2015, le gouverneur Oleg Kouvshinnikov a annoncé que la cathédrale serait transférée à l'évêché de Vologda d'ici le 1er juillet 2016. Depuis le 4 décembre 2016, la cathédrale est redevenue la cathédrale active de l'évêché de Vologda.

La cathédrale de la Résurrection est un bâtiment ovale à deux étages avec cinq coupoles. Elle comprend une salle à manger, quatre chapelles semi-circulaires sur les côtés et un autel allongé. Le grand dôme avec des fenêtres ovales et des lucarnes est surmonté d'un lanternon avec une coupole et entouré de petites tours octogonales à deux niveaux et de chapelles.

Les façades sont ornées de colonnes et de pilastres toscans, et les fenêtres sont encadrées de linteaux décoratifs. L'entrée principale depuis la place du Kremlin est décorée dans le style Empire avec un fronton et des colonnes de l'ordre toscan, préparées pour la visite de l'empereur Alexandre Ier. Les historiens de l'art estiment que le projet initial a été simplifié et grossi lors de la construction.

Il est difficile de juger de l'ornementation intérieure initiale de la cathédrale. En 1832 et 1833, l'intérieur a été rénové. Selon G. K. Lukomski, "à l'intérieur, la cathédrale ne présente rien d'intéressant. La peinture et l'ornement reflètent le mauvais goût de l'époque d'Alexandre II et III, et les icônes, les iconostases et d'autres objets semblent de mauvais goût, avec une froideur artisanale et un désir de luxe."

De 1847 à 1928, une icône de la Trinité "Zyryanskaya" du XIVe siècle, unique par ses inscriptions en langue komi-zyrienne, écrites en écriture ancienne permienne, se trouvait dans la salle à manger de la cathédrale.