В 1629 году Афанасий Веков, известный составитель писцовых книг, упомянул в описи города Шуи, что Воскресенская церковь, деревянная и бедная, была приходской. В 1655 году иконописец из Шуи Герасим Иконников создал для неё Смоленскую икону Божией Матери. В 1667 году церковь стала соборной благодаря чудесам, связанным с этой иконой, которая получила название Шуйско-Смоленской. Вскоре после этого на месте старой деревянной церкви был построен пятиглавый каменный Воскресенский собор. В описи 1709 года, составленной воеводой Яковом Сытиным, упоминаются соборная церковь Пресвятой Владычицы и церковь Николая Чудотворца, обе каменные. Оба храма были уничтожены пожаром 12 мая 1770 года, но собор вскоре восстановили, хотя через 22 года он был снесён из-за ветхости.

Строительство нового храма продолжалось в 1792 и 1798 годах на средства прихожан. 19 сентября 1799 года епископ Владимирский и Суздальский Виктор освятил собор, в который перенесли уцелевший чудотворный образ. После освящения собор украсили живописью и резным позолоченным иконостасом, стоимость которого составила 12 000 рублей. Собор имел пять глав, покрытых вызолоченной латунью, с восьмиконечными крестами из того же металла. В 1810 году итальянский архитектор Яков Маричелли начал строительство колокольни, которая рухнула в 1819 году, достигнув четвёртого яруса. Завершил строительство в 1833 году крестьянин Михаил Саватеев под руководством губернского архитектора Евграфа Петрова. Высота колокольни составляла 49 сажен 2 аршина, а шпиль, 10 сажен 1 аршин, обитый белым железом с вызолоченными яблоком и крестом.

В 1912 и 1913 годах храм расширили, добавили новую трапезную и трёхглавие над западным входом. В конце XIX века в причте были протоиерей, два священника, диакон и три псаломщика. При соборе с 1889 года работала церковно-приходская школа.

В 1922 году, в ходе гонений на Русскую православную церковь, Ленин под предлогом борьбы с голодом объявил об изъятии церковных ценностей. Уездная комиссия пыталась изъять ценности из Воскресенского собора, но 15 марта 1922 года верующие оказали сопротивление, и по ним был открыт огонь, в результате чего погибли четверо и были ранены десять человек. 10 мая 1922 года после суда были расстреляны протоиерей Павел Светозаров, иерей Иоанн Рождественский и мирянин Пётр Языков. Эти события вошли в историю как Шуйское дело. 2 октября 1937 года собор был закрыт. Летом 1989 года его вернули Русской православной церкви. На некоторое время собор стал подворьем Свято-Николо-Шартомского мужского монастыря. В храме возобновились богослужения, восстановлены росписи и иконостас. В 2012 году была образована Шуйская епархия. По состоянию на 1 января 2018 года настоятелем является игумен Давид Семенихин.