En 1629, Afanasy Vekov, conocido compilador de libros de registro, mencionó en la descripción de la ciudad de Shuya que la iglesia de la Resurrección, de madera y pobre, era parroquial. En 1655, el iconógrafo de Shuya, Gerasim Ikonnikov, creó para ella el ícono de la Madre de Dios de Smolensk. En 1667, la iglesia se convirtió en catedral gracias a los milagros asociados con este ícono, que recibió el nombre de Ícono de Smolensk de Shuya. Poco después, en el lugar de la antigua iglesia de madera, se construyó una catedral de piedra con cinco cúpulas. En la descripción de 1709, elaborada por el voivoda Yakov Sytin, se mencionan la iglesia catedral de la Santísima Señora y la iglesia de San Nicolás el Milagroso, ambas de piedra. Ambos templos fueron destruidos por un incendio el 12 de mayo de 1770, pero la catedral fue restaurada pronto, aunque fue demolida 22 años después debido a su deterioro.

La construcción del nuevo templo continuó en 1792 y 1798 con fondos de los feligreses. El 19 de septiembre de 1799, el obispo de Vladimir y Suzdal, Víctor, consagró la catedral, a la que se trasladó el ícono milagroso que había sobrevivido. Después de la consagración, la catedral fue decorada con pintura y un iconostasio tallado y dorado, cuyo costo fue de 12,000 rublos. La catedral tenía cinco cúpulas cubiertas de latón dorado, con cruces de ocho puntas del mismo metal. En 1810, el arquitecto italiano Yakov Marichelli comenzó la construcción del campanario, que colapsó en 1819, alcanzando el cuarto nivel. La construcción fue completada en 1833 por el campesino Mikhail Savateev bajo la dirección del arquitecto provincial Yevgraf Petrov. La altura del campanario era de 49 sazhens y 2 arshines, y la aguja, 10 sazhens y 1 arshin, revestida de hierro blanco con una manzana y una cruz doradas.

En 1912 y 1913, el templo fue ampliado, se añadió un nuevo refectorio y una cúpula triple sobre la entrada occidental. A finales del siglo XIX, el clero estaba compuesto por un protoiereo, dos sacerdotes, un diácono y tres salmistas. Desde 1889, funcionó una escuela parroquial en la catedral.

En 1922, durante las persecuciones a la Iglesia Ortodoxa Rusa, Lenin, bajo el pretexto de combatir el hambre, anunció la confiscación de los valores de la iglesia. La comisión del distrito intentó confiscar los valores de la catedral de la Resurrección, pero el 15 de marzo de 1922, los creyentes ofrecieron resistencia, y se abrió fuego contra ellos, resultando en la muerte de cuatro personas y diez heridas. El 10 de mayo de 1922, tras un juicio, fueron fusilados el protoiereo Pavel Svetozarov, el sacerdote Ioann Rozhdestvensky y el laico Pyotr Yazikov. Estos eventos pasaron a la historia como el caso de Shuya. El 2 de octubre de 1937, la catedral fue cerrada. En el verano de 1989, fue devuelta a la Iglesia Ortodoxa Rusa. Por un tiempo, la catedral se convirtió en una dependencia del monasterio masculino de San Nicolás de Shartom. En el templo se reanudaron los servicios, se restauraron las pinturas y el iconostasio. En 2012 se formó la diócesis de Shuya. A partir del 1 de enero de 2018, el abad es el igumen David Semenikhin.