Im Jahr 1629 erwähnte Afanasij Vekov, ein bekannter Verfasser von Steuerbüchern, in der Beschreibung der Stadt Schuja, dass die Auferstehungskirche, aus Holz und arm, eine Pfarrkirche war. 1655 schuf der Ikonenmaler aus Schuja, Gerasim Ikonnikov, für sie das Smolensker Ikon der Gottesmutter. 1667 wurde die Kirche aufgrund von Wundern, die mit diesem Ikon verbunden waren, das den Namen Schuja-Smolensker erhielt, zur Kathedrale. Kurz darauf wurde an der Stelle der alten Holzkirche eine steinerne Auferstehungskathedrale mit fünf Kuppeln erbaut. In der Beschreibung von 1709, erstellt von dem Wojewoden Jakov Sytyn, werden die Kathedrale der Heiligen Herrscherin und die Kirche des heiligen Nikolaus von Myra, beide aus Stein, erwähnt. Beide Tempel wurden am 12. Mai 1770 durch ein Feuer zerstört, aber die Kathedrale wurde bald wiederhergestellt, obwohl sie 22 Jahre später aufgrund von Verfall abgerissen wurde.

Der Bau des neuen Tempels dauerte in den Jahren 1792 und 1798 mit Mitteln der Gemeindemitglieder. Am 19. September 1799 weihte der Bischof von Wladimir und Suzdalen, Viktor, die Kathedrale, in die das erhaltene wundertätige Bild übertragen wurde. Nach der Weihe wurde die Kathedrale mit Malerei und einem geschnitzten, vergoldeten Ikonostase geschmückt, dessen Kosten 12.000 Rubel betrugen. Die Kathedrale hatte fünf Kuppeln, die mit vergoldetem Messing bedeckt waren, mit achtzackigen Kreuzen aus demselben Metall. 1810 begann der italienische Architekt Jakov Maricelli mit dem Bau des Glockenturms, der 1819 bis zur vierten Ebene einstürzte. Den Bau vollendete 1833 der Bauer Michail Savateev unter der Leitung des Provinzarchitekten Jewgraf Petrow. Die Höhe des Glockenturms betrug 49 Sazhen und 2 Arschin, während die Spitze 10 Sazhen und 1 Arschin hoch war, mit weißem Eisen verkleidet und mit einem vergoldeten Apfel und Kreuz.

In den Jahren 1912 und 1913 wurde der Tempel erweitert, eine neue Sakristei hinzugefügt und ein Dreikuppelbau über dem westlichen Eingang errichtet. Ende des 19. Jahrhunderts gab es im Pfarrteam einen Protopresbyter, zwei Priester, einen Diakon und drei Psalmodisten. An der Kathedrale arbeitete seit 1889 eine kirchliche Schule.

Im Jahr 1922, während der Verfolgungen der Russisch-Orthodoxen Kirche, erklärte Lenin unter dem Vorwand des Kampfes gegen den Hunger die Beschlagnahme von kirchlichen Werten. Die Bezirkskommission versuchte, Werte aus der Auferstehungskathedrale zu beschlagnahmen, aber am 15. März 1922 leisteten die Gläubigen Widerstand, und es wurde auf sie geschossen, wobei vier Menschen starben und zehn verletzt wurden. Am 10. Mai 1922 wurden nach einem Prozess der Protopresbyter Pawel Swetozarow, der Priester Ioann Roshdestvenski und der Laie Peter Jazykow erschossen. Diese Ereignisse gingen als Schuja-Affäre in die Geschichte ein. Am 2. Oktober 1937 wurde die Kathedrale geschlossen. Im Sommer 1989 wurde sie der Russisch-Orthodoxen Kirche zurückgegeben. Für einige Zeit wurde die Kathedrale ein Vorwerk des Heiligen Nikolaus von Schartomski Männerklosters. Im Tempel wurden die Gottesdienste wieder aufgenommen, die Malereien und der Ikonostase wurden restauriert. Im Jahr 2012 wurde das Bistum Schuja gegründet. Zum 1. Januar 2018 ist der Abt David Semenichin der Leiter.