En 1629, Afanassi Vekov, connu pour avoir compilé des livres de recensement, mentionna dans l'inventaire de la ville de Shouïa que l'église de la Résurrection, en bois et pauvre, était paroissiale. En 1655, l'iconographe de Shouïa, Gerasim Ikonnikov, créa pour elle l'icône de Smolensk de la Mère de Dieu. En 1667, l'église devint cathédrale grâce aux miracles associés à cette icône, qui reçut le nom d'icône de Shouïa-Smolensk. Peu après, à l'emplacement de l'ancienne église en bois, une cathédrale en pierre à cinq coupoles fut construite. Dans l'inventaire de 1709, établi par le voïvode Yakov Sytin, sont mentionnées la cathédrale de la Très Sainte Mère et l'église de Nicolas le Miracle-Faire, toutes deux en pierre. Les deux temples furent détruits par un incendie le 12 mai 1770, mais la cathédrale fut rapidement restaurée, bien qu'elle ait été démolie 22 ans plus tard en raison de sa vétusté.

La construction d'un nouveau temple se poursuivit en 1792 et 1798 grâce aux fonds des paroissiens. Le 19 septembre 1799, l'évêque de Vladimir et Souzdal, Viktor, consacra la cathédrale, dans laquelle fut transférée l'icône miraculeuse rescapée. Après la consécration, la cathédrale fut ornée de peintures et d'un iconostase en bois doré, dont le coût s'élevait à 12 000 roubles. La cathédrale avait cinq coupoles recouvertes de laiton doré, avec des croix à huit pointes en ce même métal. En 1810, l'architecte italien Yakov Marichelli commença la construction du clocher, qui s'effondra en 1819, atteignant le quatrième niveau. La construction fut achevée en 1833 par le paysan Mikhaïl Savateev sous la direction de l'architecte provincial Evgraf Petrov. La hauteur du clocher était de 49 sajenes et 2 arshins, et la flèche, de 10 sajenes et 1 arshin, recouverte de fer blanc avec une pomme et une croix dorées.

En 1912 et 1913, le temple fut agrandi, une nouvelle salle à manger fut ajoutée et un toit à trois coupoles fut construit au-dessus de l'entrée ouest. À la fin du XIXe siècle, le clergé comprenait un archiprêtre, deux prêtres, un diacre et trois psalmistes. Depuis 1889, une école paroissiale fonctionnait auprès de la cathédrale.

En 1922, lors des persécutions contre l'Église orthodoxe russe, Lénine, sous prétexte de lutter contre la famine, annonça la confiscation des biens de l'église. La commission de district tenta de saisir les biens de la cathédrale de la Résurrection, mais le 15 mars 1922, les croyants résistèrent, et des tirs furent ouverts sur eux, faisant quatre morts et dix blessés. Le 10 mai 1922, après un procès, l'archiprêtre Pavel Svetozarov, le prêtre Ioann Rozhdestvenski et le laïc Piotr Iazykov furent exécutés. Ces événements sont entrés dans l'histoire sous le nom de l'affaire de Shouïa. Le 2 octobre 1937, la cathédrale fut fermée. À l'été 1989, elle fut restituée à l'Église orthodoxe russe. Pendant un certain temps, la cathédrale devint un dépendance du monastère masculin de Saint-Nicolas de Chartom. Les services religieux reprirent, les fresques et l'iconostase furent restaurés. En 2012, le diocèse de Shouïa fut créé. À partir du 1er janvier 2018, le supérieur est l'igoumène David Semenikhin.