Успенская церковь, древнейший памятник храмовой архитектуры, находится за пределами кремля, на посаде, немного в стороне от центра. Её строительство завершилось к 1553 году. Удивительно, но сохранилась "порыдная", заключённая ростовскими мастерами с причтом и прихожанами деревянного предшественника Успенского храма. В документе говорится: "Се аз, Горяин Григорьев сын Царев, да аз, Третьяк Борисов сын Ростовка, порядилися есми на Белеозере церковь ставить Успения Пресвятыя Богородицы каменную. А церковь ставить, как в Кирилове монастыре церковь Успения Пресвятыя Богородицы, гладким делом, и в стене нам доспети место колоколам болшим и меншим, и часовню нам поставить на церкве. И взяти нам от того дела за стенщики и за мастерство девяносто рублев."

Существует предание, что в 1613 году Успенский храм подвергся разорению и осквернению со стороны поляков, которые держали в нём лошадей и разводили огонь. Следы этого варварства видны в виде отпечатка подковы на иконе Тихвинской Божией Матери, на правой руке, который сейчас закрашен и почти неразличим, а также в виде обгоревшей балки в алтаре, торчащей из стены под потолком. Дозорная книга 1617-1618 годов подробно описывает иконостас храма того времени: "Церков Успение Пречистые Богородицы да придел Алексеи митрополит, другой предел вверху Вход во Иеросалим Господа нашего Исуса Христа о пяти верхах, каменная. А в церкве на тябле деисус, а в нём 12 образов на золоте, на другом тябле 20 образов, а на них писаны праздники; на тябле 18 образов, а на них писаны пророки; двери царьские и столпцы, и сени на золоте." В XVIII веке первоначальный иконостас заменили новым, барочным, но при этом мастера сохранили простоту и строгость древнего храма. Этот иконостас, в отличие от иконостаса Спасо-Преображенского собора, относится к традиционному типу русских иконостасов и включает 60 икон. Судя по отдельным расчищенным иконам, они были созданы артелью местных мастеров, которые в те годы писали иконы для церкви Иоанна Лествичника в Кирилло-Белозёрском монастыре. Значительная часть старых икон, ровесниц Успенского храма, "перешла" в новый иконостас и сохранилась до наших дней. К сожалению, в 2004 году иконостас лишился уникальных царских врат, которые были украдены и до сих пор не найдены. В 1784 году рядом с холодным Успенским храмом была построена тёплая Богоявленская церковь, выполненная в несколько архаизированном стиле. На её колокольню сейчас поднят замечательный колокол, который долгое время стоял на паперти Успенского храма.