L'église de l'Assomption, le plus ancien monument de l'architecture religieuse, se trouve en dehors du kremlin, dans la banlieue, un peu à l'écart du centre. Sa construction s'est achevée en 1553. Étonnamment, il a été conservé un "porydnaya", établi par des maîtres de Rostov avec le clergé et les paroissiens du prédécesseur en bois de l'église de l'Assomption. Le document dit : "Moi, Gorain Grigoriev, fils de Tsarev, et moi, Tretyak Borisov, fils de Rostovka, avons convenu de construire à Belozersk une église en pierre de l'Assomption de la Très Sainte Mère de Dieu. Et l'église doit être construite comme dans le monastère de Kirill, l'église de l'Assomption de la Très Sainte Mère de Dieu, avec un travail soigné, et dans le mur, nous devons avoir de la place pour les grandes et petites cloches, et nous devons construire une chapelle sur l'église. Et nous devons recevoir pour ce travail pour les murs et pour le métier quatre-vingt-dix roubles."

Il existe une légende selon laquelle en 1613, l'église de l'Assomption a été saccagée et profanée par les Polonais, qui y ont gardé des chevaux et allumé des feux. Les traces de cette barbarie sont visibles sous la forme d'une empreinte de fer à cheval sur l'icône de la Mère de Dieu de Tikhvin, sur la main droite, qui est maintenant recouverte et presque indiscernable, ainsi qu'une poutre brûlée dans l'autel, dépassant du mur sous le plafond. Le livre de garde de 1617-1618 décrit en détail l'iconostase de l'église de l'époque : "Église de l'Assomption de la Très Pure Mère de Dieu et chapelle d'Alexeï, métropolite, une autre chapelle en haut de l'Entrée à Jérusalem de notre Seigneur Jésus-Christ avec cinq dômes, en pierre. Et dans l'église sur la table de déisis, il y a 12 images en or, sur une autre table 20 images, et sur celles-ci sont écrites des fêtes ; sur la table 18 images, et sur celles-ci sont écrits des prophètes ; portes royales et colonnes, et voûtes en or." Au XVIIIe siècle, l'iconostase originale a été remplacée par une nouvelle, baroque, mais les maîtres ont conservé la simplicité et la rigueur de l'ancienne église. Cet iconostase, contrairement à celui de la cathédrale de la Transfiguration, appartient au type traditionnel des iconostases russes et comprend 60 icônes. D'après certaines icônes nettoyées, elles ont été créées par une coopérative de maîtres locaux, qui à cette époque peignaient des icônes pour l'église de Jean Climaque au monastère de Kirillo-Belozersk. Une partie significative des anciennes icônes, contemporaines de l'église de l'Assomption, a "transféré" dans le nouvel iconostase et a été conservée jusqu'à nos jours. Malheureusement, en 2004, l'iconostase a perdu ses portes royales uniques, qui ont été volées et n'ont toujours pas été retrouvées. En 1784, à côté de l'église froide de l'Assomption, une église chaude de l'Épiphanie a été construite, réalisée dans un style quelque peu archaïsant. Sa cloche a maintenant été élevée sur son clocher, une cloche remarquable qui a longtemps été sur le parvis de l'église de l'Assomption.