Die Himmelfahrtskirche, das älteste Denkmal der Kirchenarchitektur, befindet sich außerhalb des Kremls, am Vorort, etwas abseits des Zentrums. Ihr Bau wurde bis 1553 abgeschlossen. Erstaunlicherweise ist die "Porydnaya" erhalten geblieben, die von den Rostower Meistern mit dem Klerus und den Gläubigen des hölzernen Vorgängers der Himmelfahrtskirche abgeschlossen wurde. In dem Dokument steht: "Ich, der Herr Grigorijew Sohn des Zarew, und ich, der Dritjak Borissow Sohn des Rostowka, haben uns entschlossen, in Belozersk eine steinerne Kirche der Himmelfahrt der Heiligen Gottesmutter zu errichten. Und die Kirche soll so erbaut werden wie die Kirche der Himmelfahrt der Heiligen Gottesmutter im Kirillow-Monasterium, mit glatten Arbeiten, und in der Wand soll ein Platz für große und kleine Glocken geschaffen werden, und eine Kapelle soll uns auf der Kirche errichtet werden. Und wir nehmen für diese Arbeiten für die Mauern und für das Handwerk neunzig Rubel."

Es gibt eine Legende, dass die Himmelfahrtskirche im Jahr 1613 von den Polen verwüstet und entweiht wurde, die darin Pferde hielten und Feuer entzündeten. Die Spuren dieser Barbarei sind in Form eines Hufabdrucks auf dem Ikone der Tichwiner Gottesmutter an der rechten Hand sichtbar, der jetzt übermalt und kaum erkennbar ist, sowie in Form eines verkohlten Balkens im Altar, der aus der Wand unter der Decke ragt. Das Wachbuch von 1617-1618 beschreibt detailliert den Ikonostase der Kirche zu jener Zeit: "Die Kirche der Himmelfahrt der Reinen Gottesmutter und die Kapelle des Metropoliten Alexei, die andere Kapelle oben der Einzug in Jerusalem unseres Herrn Jesus Christus mit fünf Oberteilen, aus Stein. Und in der Kirche auf dem Tisch Deisis, und darauf 12 Bilder auf Gold, auf dem anderen Tisch 20 Bilder, und darauf sind die Feste geschrieben; auf dem Tisch 18 Bilder, und darauf sind die Propheten geschrieben; die königlichen Türen und Säulen und die Vorhalle auf Gold." Im 18. Jahrhundert wurde der ursprüngliche Ikonostase durch einen neuen, barocken ersetzt, wobei die Meister die Einfachheit und Strenge der alten Kirche bewahrten. Dieser Ikonostase, im Gegensatz zum Ikonostase der Spaso-Transfiguration-Kathedrale, gehört zum traditionellen Typ der russischen Ikonostasen und umfasst 60 Ikonen. Judging by the individual cleaned icons, they were created by a group of local masters who, in those years, painted icons for the Church of John Climacus in the Kirillo-Belozersk Monastery. A significant part of the old icons, contemporaries of the Himmelfahrtskirche, "übertrugen" sich in den neuen Ikonostase und sind bis heute erhalten geblieben. Leider verlor der Ikonostase im Jahr 2004 die einzigartigen königlichen Tore, die gestohlen wurden und bis heute nicht gefunden wurden. Im Jahr 1784 wurde neben der kalten Himmelfahrtskirche die warme Epiphanias-Kirche im etwas archaisierten Stil erbaut. Auf ihren Glockenturm wurde jetzt eine bemerkenswerte Glocke gehoben, die lange Zeit auf der Treppe der Himmelfahrtskirche stand.