La iglesia de la Asunción, el monumento más antiguo de la arquitectura de templos, se encuentra fuera del kremlin, en el asentamiento, un poco apartada del centro. Su construcción se completó en 1553. Es sorprendente, pero se ha conservado la "porydnaya", acordada por los maestros de Rostov con el clero y los feligreses del predecesor de madera de la iglesia de la Asunción. En el documento se dice: "Yo, Goriyán Grigoriev, hijo de Tsarev, y yo, Tretyak Borisov, hijo de Rostovka, hemos acordado construir en Belozersk una iglesia de piedra de la Asunción de la Santísima Virgen. Y la iglesia debe ser construida, como en el monasterio de Kirilov, la iglesia de la Asunción de la Santísima Virgen, con un trabajo liso, y en la pared debemos hacer un lugar para las campanas grandes y pequeñas, y construir una capilla en la iglesia. Y tomaremos por ese trabajo noventa rublos por los muros y por la maestría."

Existe una tradición que dice que en 1613 la iglesia de la Asunción fue saqueada y profanada por los polacos, quienes mantuvieron caballos en ella y encendieron fuego. Las huellas de esta barbarie son visibles en forma de la impresión de un clavo en el ícono de la Madre de Dios de Tikhvin, en la mano derecha, que ahora está pintada y casi es indistinguible, así como en forma de una viga quemada en el altar, que sobresale de la pared bajo el techo. El libro de vigilancia de 1617-1618 describe detalladamente el iconostasio de la iglesia de esa época: "Iglesia de la Asunción de la Santísima Virgen y la capilla de San Alejo, otro límite arriba, la Entrada en Jerusalén de nuestro Señor Jesucristo con cinco cúpulas, de piedra. Y en la iglesia en la tabla de Deisis, y en ella 12 imágenes en oro, en otra tabla 20 imágenes, y en ellas están escritos los festivales; en la tabla 18 imágenes, y en ellas están escritos los profetas; las puertas reales y los pilares, y los arcos en oro." En el siglo XVIII, el iconostasio original fue reemplazado por uno nuevo, barroco, pero los maestros mantuvieron la simplicidad y severidad del antiguo templo. Este iconostasio, a diferencia del iconostasio de la catedral de la Transfiguración, pertenece al tipo tradicional de iconostasios rusos e incluye 60 íconos. A juzgar por los íconos limpiados individualmente, fueron creados por una cooperativa de maestros locales, que en esos años pintaban íconos para la iglesia de San Juan Climacus en el monasterio de Kirillo-Belozersk. Una parte significativa de los viejos íconos, contemporáneos de la iglesia de la Asunción, "pasó" al nuevo iconostasio y se ha conservado hasta nuestros días. Desafortunadamente, en 2004, el iconostasio perdió las únicas puertas reales, que fueron robadas y aún no han sido encontradas. En 1784, junto a la fría iglesia de la Asunción, se construyó la cálida iglesia de la Epifanía, realizada en un estilo algo arcaizante. En su campanario ahora se ha colocado una magnífica campana, que durante mucho tiempo estuvo en el umbral de la iglesia de la Asunción.