Первая церковь в Судиславле, древнем городе, упоминаемом в летописях с конца XIV века, была деревянной. В 1758 году на её месте прихожане построили каменный храм с отдельно стоящей колокольней. В храме было три престола: главный в честь Преображения Господня и два боковых в честь Рождества Христова и святителя Николая Чудотворца. В документах 1789 года упоминается другая каменная Никольская церковь рядом со Спасо-Преображенским храмом, которая, вероятно, была разобрана в начале XX века из-за ветхости. Её изображение сохранилось на этюде Б.М. Кустодиева "Сумерки в Судиславле", который хранится в Костромском государственном историко-архитектурном и художественном музее-заповеднике.

Значимым событием для Спасо-Преображенского храма стало посещение 15 мая 1837 года цесаревичем Александром Николаевичем, будущим Императором Александром Вторым, и его воспитателем поэтом В.А. Жуковским во время их путешествия по России. В 1898 году, при настоятеле протоиерее Иоанне Доброхотове, по благословению епископа Костромского и Галичского Виссариона был установлен новый иконостас, изготовленный на средства прихода. Реставрация древних икон и исправление стенной живописи были выполнены на средства благотворителя храма Ивана Александровича Кокарева, пожертвовавшего 3000 рублей.

В начале XX века причт храма состоял из двух священников, диакона и псаломщиков, а прихожанами были 1500 человек. Среди святынь храма особо почитались древние иконы великомученицы Параскевы Пятницы, святителя Николая Чудотворца, образ Божией Матери "Всех скорбящих Радосте", икона "Плач Пресвятой Богородицы" и древний резной крест с частицами мощей святых. К храму была приписана кладбищенская Успенская церковь, построенная в 1790 году.

С 1922 по 1928 год настоятелем храма был священномученик иерей Василий Разумов, расстрелянный в 1937 году за свою веру. В конце 1928 года храм был закрыт, но богослужения в нём возобновились в 1945 году после Великой Отечественной войны. Сегодня Спасо-Преображенский храм является духовным центром Судиславского района и одной из главных достопримечательностей города. С 1971 года настоятелем служит протоиерей Иоанн Черногуз. К 250-летнему юбилею, который ныне составляет 255 лет, в храме были проведены ремонтно-реставрационные работы.