La primera iglesia en Sudislavl, una antigua ciudad mencionada en crónicas desde finales del siglo XIV, era de madera. En 1758, en su lugar, los feligreses construyeron un templo de piedra con un campanario independiente. En el templo había tres altares: el principal en honor a la Transfiguración del Señor y dos laterales en honor al Nacimiento de Cristo y al santo Nicolás el Taumaturgo. En documentos de 1789 se menciona otra iglesia de piedra dedicada a Nicolás, cerca del templo de la Transfiguración, que probablemente fue desmantelada a principios del siglo XX debido a su deterioro. Su imagen se conserva en el estudio de B.M. Kustodiev "Crepúsculos en Sudislavl", que se guarda en el Museo Estatal de Historia, Arquitectura y Arte de Kostroma.

Un evento significativo para el templo de la Transfiguración fue la visita el 15 de mayo de 1837 del heredero al trono, el futuro emperador Alejandro II, y su educador, el poeta V.A. Zhukovsky, durante su viaje por Rusia. En 1898, bajo el rectorado del protoiereo Ioann Dobrokhotov, con la bendición del obispo de Kostroma y Galich, Vissarion, se instaló un nuevo iconostasio, fabricado con fondos de la parroquia. La restauración de antiguas íconos y la corrección de la pintura mural fueron realizadas con los fondos del benefactor del templo, Iván Alexandrovich Kokarev, quien donó 3000 rublos.

A principios del siglo XX, el clero del templo estaba compuesto por dos sacerdotes, un diácono y salmistas, y había 1500 feligreses. Entre las reliquias del templo se veneraban especialmente las antiguas íconos de la gran mártir Paraskeva, el santo Nicolás el Taumaturgo, la imagen de la Madre de Dios "Consuelo de todos los afligidos", la ícono "Lamento de la Santísima Virgen" y una antigua cruz tallada con partículas de las reliquias de los santos. Al templo se le asignó la iglesia de la Asunción del cementerio, construida en 1790.

Desde 1922 hasta 1928, el rector del templo fue el sacerdote mártir Basilio Razumov, fusilado en 1937 por su fe. A finales de 1928, el templo fue cerrado, pero los servicios se reanudaron en 1945 tras la Gran Guerra Patria. Hoy, el templo de la Transfiguración es el centro espiritual del distrito de Sudislavl y una de las principales atracciones de la ciudad. Desde 1971, el rector es el protoiereo Ioann Chernoguz. Para el 250 aniversario, que ahora es de 255 años, se realizaron trabajos de reparación y restauración en el templo.