La première église à Sudislavl, une ancienne ville mentionnée dans les chroniques depuis la fin du XIVe siècle, était en bois. En 1758, à sa place, les paroissiens ont construit un temple en pierre avec un clocher séparé. Le temple avait trois autels : le principal en l'honneur de la Transfiguration du Seigneur et deux latéraux en l'honneur de la Nativité du Christ et de saint Nicolas le Thaumaturge. Dans les documents de 1789, une autre église en pierre dédiée à saint Nicolas est mentionnée près du temple de la Transfiguration, qui a probablement été démolie au début du XXe siècle en raison de son état de délabrement. Son image a été conservée dans l'étude de B.M. Kustodiev "Crépuscule à Sudislavl", qui est conservée au musée d'histoire, d'architecture et d'art de Kostroma.

Un événement marquant pour le temple de la Transfiguration a été la visite le 15 mai 1837 du tsarévitch Alexandre Nikolaïevitch, futur empereur Alexandre II, et de son éducateur, le poète V.A. Joukovski, lors de leur voyage à travers la Russie. En 1898, sous le recteur le protodiacre Ioann Dobrokhotov, avec la bénédiction de l'évêque de Kostroma et de Galitch Vissarion, un nouvel iconostase a été installé, financé par la paroisse. La restauration des anciennes icônes et la correction de la peinture murale ont été réalisées grâce aux fonds du bienfaiteur de l'église Ivan Alexandrovitch Kokarev, qui a fait un don de 3000 roubles.

Au début du XXe siècle, le clergé du temple se composait de deux prêtres, d'un diacre et de psalmistes, et il y avait 1500 paroissiens. Parmi les reliques du temple, les anciennes icônes de la grande martyre Paraskéva, de saint Nicolas le Thaumaturge, l'image de la Mère de Dieu "Réconfort de tous les affligés", l'icône "Lamentation de la Très Sainte Mère de Dieu" et une ancienne croix sculptée avec des morceaux des reliques des saints étaient particulièrement vénérées. L'église de l'Assomption, construite en 1790, était rattachée au cimetière.

De 1922 à 1928, le recteur du temple était le prêtre martyr Vasily Razumov, fusillé en 1937 pour sa foi. À la fin de 1928, le temple a été fermé, mais les services religieux y ont repris en 1945 après la Grande Guerre patriotique. Aujourd'hui, le temple de la Transfiguration est le centre spirituel du district de Sudislavl et l'une des principales attractions de la ville. Depuis 1971, le protodiacre Ioann Tchernogouz est le recteur. Pour le 250e anniversaire, qui est maintenant de 255 ans, des travaux de réparation et de restauration ont été effectués dans le temple.