Die erste Kirche in Sudislavl, einer alten Stadt, die seit dem späten 14. Jahrhundert in Chroniken erwähnt wird, war aus Holz. 1758 bauten die Gemeindemitglieder an ihrer Stelle einen steinernen Tempel mit einem freistehenden Glockenturm. Im Tempel gab es drei Altäre: den Hauptaltar zu Ehren der Verklärung des Herrn und zwei Seitenaltäre zu Ehren der Geburt Christi und des heiligen Nikolaus des Wundertäters. In Dokumenten aus dem Jahr 1789 wird eine andere steinerne Nikolauskirche in der Nähe der Spaso-Verklärungs-Kirche erwähnt, die wahrscheinlich zu Beginn des 20. Jahrhunderts wegen Baufälligkeit abgerissen wurde. Ihr Bild ist in der Studie von B.M. Kustodiev "Dämmerung in Sudislavl" erhalten, die im Staatlichen historischen, architektonischen und künstlerischen Museum-Reservat von Kostroma aufbewahrt wird.

Ein bedeutendes Ereignis für die Spaso-Verklärungs-Kirche war der Besuch von Zarewitsch Alexander Nikolajewitsch, dem zukünftigen Kaiser Alexander II., und seinem Erzieher, dem Dichter V.A. Zhukovsky, am 15. Mai 1837 während ihrer Reise durch Russland. 1898 wurde unter dem Pfarrer Protopriester Ioann Dobrokhotov, mit der Segnung des Bischofs von Kostroma und Galitsch, Vissarion, ein neuer Ikonostase errichtet, der aus Mitteln der Gemeinde gefertigt wurde. Die Restaurierung der alten Ikonen und die Korrektur der Wandmalerei wurden mit Mitteln des Wohltäters der Kirche, Ivan Alexandrowitsch Kokarev, durchgeführt, der 3000 Rubel spendete.

Zu Beginn des 20. Jahrhunderts bestand das Personal der Kirche aus zwei Priestern, einem Diakon und Psalmodisten, und die Gemeinde zählte 1500 Personen. Unter den Heiligkeiten der Kirche wurden die alten Ikonen der heiligen Märtyrerin Paraskeva, des heiligen Nikolaus des Wundertäters, das Bild der Gottesmutter "Freude aller Trauernden", die Ikone "Klage der Heiligen Gottesmutter" und ein alter geschnitzter Kreuz mit Teilen der Reliquien der Heiligen besonders verehrt. Zur Kirche gehörte die Friedhofskirche der Himmelfahrt, die 1790 erbaut wurde.

Von 1922 bis 1928 war der heilige Märtyrer Priester Wasilij Rasumow der Pfarrer der Kirche, der 1937 wegen seines Glaubens erschossen wurde. Ende 1928 wurde die Kirche geschlossen, aber die Gottesdienste wurden 1945 nach dem Großen Vaterländischen Krieg wieder aufgenommen. Heute ist die Spaso-Verklärungs-Kirche das spirituelle Zentrum des Sudislavl-Distrikts und eine der Hauptsehenswürdigkeiten der Stadt. Seit 1971 ist Protopriester Ioann Tschernoguz der Pfarrer. Zu ihrem 250-jährigen Jubiläum, das nun 255 Jahre beträgt, wurden Renovierungs- und Restaurierungsarbeiten in der Kirche durchgeführt.