Покровский монастырь, основанный в 1410 году князем Симеоном Владимировичем, который умер от моровой язвы в 1426-28 годах, стоял на месте церкви. В 1414 году преподобный Пафнутий принял там монашеский постриг. Он провел в монастыре двадцать лет, а в 1434 году стал его игуменом. Однако 23 апреля 1444 года Пафнутий неожиданно покинул обитель и основал новый монастырь на реке Истерьме в честь Рождества Пресвятой Богородицы. По преданию, в Покровском монастыре были похоронены его родители, Иван и Фотиния.

В начале XVII века в монастыре находились два храма: каменный в честь Покрова Пресвятой Богородицы и деревянный в честь Входа Господня в Иерусалим, а также деревянные кельи. В 1610 году литовцы и поляки разорили и сожгли их. В 1615 и 1618 годах царь Михаил Федорович издал грамоты, предписывающие восстановить Высоковскую обитель. Тогда была построена новая деревянная церковь Покрова Пресвятой Богородицы и кельи, украшенные церковной утварью из Пафнутьева монастыря.

В 1764 году, в результате секуляризации церковных земель, Высоко-Покровский монастырь стал приходским храмом и был присоединен к городской Крестовоздвиженской церкви до 1917 года. Территория вокруг него превратилась в городское кладбище.

На рубеже XIX и XX веков возле алтаря, где, по местному преданию, покоятся родители преподобного Пафнутия, была возведена часовня.

В 1932 году храм закрыли, а в 1950 году его передали балабановскому пункту «Заготзерно». В 1962 году он был включен в список памятников архитектуры и не использовался.

В настоящее время храм передан Русской Православной Церкви. Он является единственным памятником деревянного зодчества XVII-XVIII веков в Калужской области.