Музей был создан общественным фондом музея Марины Цветаевой в июне 1991 года, в период проведения Цветаевских праздников поэзии, которые теперь известны как Цветаевские фестивали поэзии и проходят в городе Александрове с 1982 года. Это был первый музей, посвящённый Цветаевой, открывшийся в России. В том же году фонд передал музей в управление администрации города Александрова, и он стал муниципальным. Основной принцип музея, индивидуальная экскурсия для каждого посетителя.

В 2008 году музей стал победителем конкурса «Меняющийся музей в меняющемся мире» с проектом «Пошли мне сад на старость лет».

Музей задуман как метафора, воссоздающая атмосферу времени, в котором жили Цветаевы. Экспозиция охватывает 1915 и 1917 годы, когда Анастасия и Марина Цветаевы проживали в Александрове. В музее также представлена выставка «Александров столица 101-го километра», занимающая два зала. Филиал музея в деревне Лизуново, «Дом-музей Алексея Мусатова», посвящён жизни и творчеству известного детского писателя Алексея Мусатова. Музейный квартал включает два деревянных дома, «Цветаевский домик» и «Дом Лебедевых», двухэтажный каменный дом XVI и XX веков, а также Мемориальный сад Марины и Анастасии Цветаевых. В состав музея также входят «Зал камерной музыки», который служит и выставочным залом, и усадьба в деревне Лизуново. Экспозиция «Александров столица сто первого километра» размещена в историческом каменном доме XVI века в Военном переулке, который, предположительно, использовался как государевы конюшни Александровской слободы.

Фонды музея насчитывают более тридцати пяти тысяч единиц хранения и включают коллекции материалов выдающихся деятелей культуры, чья деятельность связана с Александровским краем. Среди них Марина и Анастасия Цветаевы, Осип Мандельштам, Ариадна Эфрон, Аделаида и Евгения Герцык, Сергей Елпатьевский, Александр Солженицын, Анатолий Марченко, доктор Сергей Маслеников, венгерский писатель Йожеф Лендел, художник Лев Лагорио, российско-венгерский художник Виктор Тоот, швейцарская гражданка Эльза Рутгерс, священник Александр Сергеенко и многие другие.

Музей организует три известных фестиваля: старейший в России поэтический фестиваль, Цветаевский фестиваль поэзии, который проходит с 1982 года в последнюю полную неделю июня, Международный фестиваль камерной музыки имени Сергея Коршункова с 1994 года в первую полную неделю апреля и фестиваль «Александровские сезоны Большого театра». В деревне Лизуново также проводится ежегодный Мусатовский праздник детской литературы «Стожары».