Колокольня была возведена во второй половине XVIII века между церквями Архангела Гавриила и Введения, на месте старой каменной колокольни XVI века, которая была разобрана из-за ветхости. Это одно из самых высоких зданий монастыря. Архитектурные формы колокольни отражают стиль церковного строительства северных провинций России середины XVIII века, сочетая традиции русского каменного зодчества с элементами барокко, которые были интерпретированы по-своему и иногда наивно. Руководил строительством каменщик Спасо-Прилуцкого монастыря Фёдор Жуков. Колокольня Кирилло-Белозерского монастыря схожа по композиции и деталям с колокольней Спасо-Прилуцкого монастыря. При этом её архитектурный стиль связывает её с более древними сооружениями, составляющими ядро ансамбля, поэтому она гармонично вписывается в архитектурный комплекс монастыря.

Колокольня состоит из четырех глухих этажей и одного открытого. Под ней расположен проход, соединяющий Успенский собор с церковью Преображения и Сиверским озером. Колокольня играет важную роль в силуэте монастыря, объединяя вокруг себя другие постройки и создавая центральный акцент, подчёркивающий вертикали церквей и башен. В XVIII веке на колокольне находилось 26 колоколов, самый большой из которых весил около 20 тонн. Звон колоколов Кириллова монастыря был слышен издалека. К сожалению, сейчас колоколов на колокольне нет. Их начали снимать при Петре I во время Северной войны, когда четверть монастырских колоколов, весом около 6,5 тонн, пошла на нужды армии, а в советские годы процесс был завершён. Почти все колокола были уничтожены в 1930-1931 годах, и из монастыря вывезли более 31 тонны колокольной бронзы.

В 1989 году на колокольне была проведена реконструкция главы и частично обследованы фундаменты. В 2006-2007 годах восстановили декоративно-защитное покрытие стен и сводов в интерьерах и отреставрировали деревянное перекрытие на ярусе звона. Частично сохранился механизм боевых часов, который выставлен на четвертом ярусе колокольни. Планируется восстановление колоколов и часов.