Le clocher a été érigé dans la seconde moitié du XVIIIe siècle entre les églises de l'archange Gabriel et de l'Entrée, à l'emplacement d'un ancien clocher en pierre du XVIe siècle, qui a été démoli en raison de sa vétusté. C'est l'un des bâtiments les plus hauts du monastère. Les formes architecturales du clocher reflètent le style de construction ecclésiastique des provinces nord de la Russie du milieu du XVIIIe siècle, alliant les traditions de l'architecture en pierre russe avec des éléments baroques, qui ont été interprétés à leur manière et parfois naïvement. La construction était dirigée par le maçon du monastère Spaso-Prilutsky, Fiodor Joukhov. Le clocher du monastère Kirillo-Belozersky est similaire par sa composition et ses détails au clocher du monastère Spaso-Prilutsky. Son style architectural la relie à des structures plus anciennes, formant le noyau de l'ensemble, ce qui lui permet de s'intégrer harmonieusement dans le complexe architectural du monastère.

Le clocher se compose de quatre étages aveugles et d'un étage ouvert. En dessous se trouve un passage reliant la cathédrale de l'Assomption à l'église de la Transfiguration et au lac Siverskoye. Le clocher joue un rôle important dans le profil du monastère, unissant autour de lui d'autres bâtiments et créant un accent central qui souligne les verticales des églises et des tours. Au XVIIIe siècle, le clocher abritait 26 cloches, la plus grande pesant environ 20 tonnes. Le son des cloches du monastère Kirillov était audible de loin. Malheureusement, il n'y a plus de cloches dans le clocher aujourd'hui. Elles ont commencé à être retirées sous Pierre Ier pendant la guerre du Nord, lorsque le quart des cloches du monastère, pesant environ 6,5 tonnes, a été utilisé pour les besoins de l'armée, et le processus a été achevé pendant les années soviétiques. Presque toutes les cloches ont été détruites entre 1930 et 1931, et plus de 31 tonnes de bronze de cloche ont été évacuées du monastère.

En 1989, une reconstruction de la tête du clocher a été réalisée et les fondations ont été partiellement examinées. En 2006-2007, le revêtement décoratif et protecteur des murs et des voûtes à l'intérieur a été restauré et le plafond en bois au niveau des cloches a été restauré. Le mécanisme des horloges de carillon, partiellement conservé, est exposé au quatrième niveau du clocher. La restauration des cloches et des horloges est prévue.