El campanario fue construido en la segunda mitad del siglo XVIII entre las iglesias del Arcángel Gabriel y la Presentación, en el lugar del antiguo campanario de piedra del siglo XVI, que fue desmantelado por su deterioro. Es uno de los edificios más altos del monasterio. Las formas arquitectónicas del campanario reflejan el estilo de la construcción eclesiástica de las provincias del norte de Rusia a mediados del siglo XVIII, combinando las tradiciones de la arquitectura de piedra rusa con elementos del barroco, que fueron interpretados a su manera y a veces de forma ingenua. La construcción fue dirigida por el albañil Fiódor Zhúkov del monasterio Spaso-Prilútski. El campanario del monasterio Kirillo-Belozersky es similar en composición y detalles al campanario del monasterio Spaso-Prilútski. Al mismo tiempo, su estilo arquitectónico la vincula con estructuras más antiguas que forman el núcleo del conjunto, por lo que se integra armoniosamente en el complejo arquitectónico del monasterio.

El campanario consta de cuatro pisos ciegos y uno abierto. Debajo de él hay un pasaje que conecta la catedral de la Asunción con la iglesia de la Transfiguración y el lago Siverskoye. El campanario juega un papel importante en el silueta del monasterio, uniendo a su alrededor otros edificios y creando un acento central que resalta las verticales de las iglesias y torres. En el siglo XVIII, el campanario albergaba 26 campanas, la más grande de las cuales pesaba alrededor de 20 toneladas. El sonido de las campanas del monasterio Kirillov se escuchaba a distancia. Desafortunadamente, ahora no hay campanas en el campanario. Comenzaron a ser retiradas durante el reinado de Pedro I durante la Guerra del Norte, cuando una cuarta parte de las campanas del monasterio, con un peso de alrededor de 6,5 toneladas, se destinaron a las necesidades del ejército, y en los años soviéticos el proceso se completó. Casi todas las campanas fueron destruidas entre 1930 y 1931, y se llevaron más de 31 toneladas de bronce de campana del monasterio.

En 1989, se llevó a cabo una reconstrucción de la cúpula del campanario y se inspeccionaron parcialmente los cimientos. En 2006-2007, se restauró el revestimiento decorativo y protector de las paredes y bóvedas en los interiores y se restauró el techo de madera en el nivel de las campanas. Parte del mecanismo de las campanas de la hora se ha conservado, que está expuesto en el cuarto nivel del campanario. Se planea la restauración de las campanas y del reloj.